Informatie

Hoe resulteert beter sperma in meer levensvatbare nakomelingen?


Wikipedia citerend:

Een grotere keuze en variëteit aan partners vergroot de kans van een vrouw om meer levensvatbare nakomelingen te produceren.

Dit bracht me bij de vraag: "Hoe zijn spermaparameters verbonden met entiteitsparameters?"

Eigenlijk zijn spermaparameters meestal: beweeglijkheid en morfologie. Ik heb het over een enkele zaadcel, daarom zijn alle parameters met betrekking tot hun aantal of parameters van sperma niet inbegrepen.

Aan de andere kant wordt door veel parameters bepaald wat een bepaalde entiteit helpt te overleven. Sommigen van hen zijn: snelheid, uithoudingsvermogen, kracht, behendigheid, stealthiness en savvy. Het is moeilijk te achterhalen hoe de kracht van het zijn verband houdt met de beweeglijkheid of morfologie van het sperma dat het is verwekt. En nog minder voor de hand liggend is het verband tussen heimelijkheid en dergelijke spermaparameters.

Maar aangezien spermaconcurrentie bestaat, helpt het bij natuurlijke selectie, daarom moet er een verband zijn. Maar hoe werkt het echt? Hoe zijn sterker/sneller/stealthier/etc. entiteiten zijn het product van meer beweeglijk of beter in morfologie sperma?

Na er even over nagedacht te hebben, denk ik dat als er een correlatie is tussen spermaparameters en genoom, het de vraag kan beantwoorden. bijv. aanwezigheid van een gen dat de conditie van het organisme verhoogt, maakt sperma sneller.


Een grotere keuze en variëteit aan partners vergroot de kans van een vrouw om meer levensvatbare nakomelingen te produceren.

De claim is een beetje moeilijk te adresseren omdat hij vaag is. U kunt echter een eenvoudig voorbeeld geven om u een idee te geven waarom dit het geval zou kunnen zijn.

Dit voorbeeld is gebaseerd op het Zaahavi-handicapprincipe. Spermatozoïden zijn niet vrij om te produceren. Een man die meer en sterkere spermatozoïden kan produceren, kan dat doen omdat hij een gezonde man is. Aangezien veel van de eigenschappen die de gezondheid bepalen, in algemene zin erfelijk zijn, hebben gezondere mannen doorgaans gezondere nakomelingen.

Aan de andere kant wordt door veel parameters bepaald wat een bepaalde entiteit helpt te overleven. Sommigen van hen zijn: snelheid, uithoudingsvermogen, kracht, behendigheid, stealthiness en savvy.

Je somt voornamelijk eigenschappen op die heel specifiek zijn voor het sportvermogen van de mens. In werkelijkheid zijn er tal van andere eigenschappen die veel fundamenteler zijn, zoals de efficiëntie van de kaliumpomp of van het mechanisme om ATP te produceren.

[… ] het helpt bij natuurlijke selectie [… ]

Ik begrijp niet wat je met deze zin bedoelt.


Je denkt te veel aan spermacompetitie, net zoals twee mannen kunnen strijden om toegang tot een vrouw, strijden meerdere spermacellen om toegang tot eieren. Als het sperma van mannetje A sneller is dan het sperma van mannetje B en beide aanwezig zijn in hetzelfde vrouwtje, zullen meer van haar nakomelingen van mannetje A zijn. Dus mannetje A heeft voordelige genen. Bovendien zal die vrouw mannelijke nakomelingen krijgen die ook aan spermacompetities kunnen deelnemen, dus het hebben van goede genen voor spermacompetities komt haar genen op de lange termijn ten goede.

Het komt haar op dezelfde manier ten goede als er meer mannen om haar strijden, wat haar helpt: ze haalt het beste uit een bredere selectie van individuen, dus is het waarschijnlijker dat ze genen draagt ​​die haar mannelijke nakomelingen ten goede zullen komen. Elke paring is een dobbelsteenworp, wie het spel vaker kan spelen, heeft meer kans op een jackpot. Als man A gen X heeft en man B gen Y, krijgt het vrouwtje nakomelingen met gen X en sommige met gen Y. Aangezien de meeste genen contextueel zijn, vergroot dit haar kansen om een ​​beter gen in haar nakomelingen te krijgen.

Laten we een voorbeeld bedenken:

Vrouw A paart eenmaal met de beste reu van 5.

Vrouw B paart 3 keer met de beste reu uit drie afzonderlijke wedstrijden van elk 10 reuen.

Vrouw B heeft een voordeel omdat ze niet alleen het beste uit een breder scala aan opties heeft gehaald, dus puur toeval heeft meer kans om de best beschikbare genen te krijgen, maar ook omdat ze drie afzonderlijke kansen had versus slechts één.

Nu zijn er natuurlijk duizenden andere factoren in het spel, zoals de kosten van nakomelingen. Dit is alleen om te begrijpen waarom competitie in sommige gevallen zowel mannen als vrouwen helpt.


Sperma sorteren

Gameten: geslachtsvoorselectie door stroomsortering van stiersperma

Geslachtssorterend sperma

Geslachtssortering van sperma op DNA-inhoud biedt een manier om het geslacht van kalveren vooraf te bepalen met een nauwkeurigheid van 85-95%. Dit geslachtsproces, dat nu op tal van locaties over de hele wereld wordt gecommercialiseerd, maakt gebruik van een flowcytometer/celsorteerder om sperma te scheiden op basis van hun DNA-gehalte. X-chromosoom-bevattend sperma, dat vaarzen produceert, bevat bijna 4% meer DNA dan Y-chromosoom-bevattend sperma, dat stierkalveren produceert. Het DNA-gehalte wordt gemeten door vers verzameld sperma te kleuren met een specifieke bisbenzimidazol-DNA-bindende kleurstof, Hoechst 33342. Nadat het sperma gedurende 1 uur met de kleurstof is geïncubeerd, fluoresceert het gekleurde sperma helderblauw wanneer het wordt blootgesteld aan een laserstraal van licht met een korte golflengte ( Figuur 4 ). Bisbenzimidazol-gekleurd X-sperma straalt proportioneel helderdere fluorescentie uit dan Y-sperma vanwege het grotere DNA-gehalte. De fluorescentiesignalen die door het gekleurde X- en Y-sperma worden uitgezonden, kunnen nauwkeurig worden gemeten met een fotomultiplicatorbuis (PMT). Sperma moet goed georiënteerd zijn in het mondstuk om hun DNA-gehalte nauwkeurig te kunnen meten. De signalen die door het sperma worden uitgezonden, worden gekwantificeerd en verwerkt door een computer terwijl ze een enkel bestand voor de PMT passeren en daardoor een nauwkeurige meting van het DNA-gehalte voor de meeste, maar niet alle, sperma mogelijk maken. Deze meting vindt plaats op het moment dat de vloeistofstroom die het sperma bevat, het mondstuk van de sorteerder verlaat. Het mondstuk zelf wordt met een hoge frequentie getrild, waardoor individuele druppeltjes worden gevormd met een snelheid van ongeveer 80 000 s-1. Druppeltjes die sperma bevatten, krijgen een positieve of een negatieve lading, afhankelijk van de DNA-inhoudsinformatie van de detector. Druppels zonder sperma, druppeltjes met meer dan één sperma of sperma waarvan het DNA-gehalte niet precies kan worden gemeten, worden niet belast. Dood sperma wordt onderscheiden van het levende sperma door opname van een voor het membraan ondoordringbare tweede kleurstof en wordt eenvoudigweg als afval weggegooid. Het flowcytometer/celsorteersysteem dat wordt gebruikt om sperma te vrijen, is een MoFlo® SX (Dako, Fort Collins, CO, VS) ( Figuur 5 ).

Figuur 4 . Rundersperma fluorescent gekleurd met Hoechst 33342 voor het meten van het 4% DNA-verschil tussen X- en Y-chromosoomdragend sperma. Oriëntatie is noodzakelijk omdat het DNA-gehalte alleen nauwkeurig kan worden gemeten vanaf het platte oppervlak van nauwkeurig georiënteerde spermakoppen (pijlen) in plaats van vanaf de smalle rand (pijlpunt) of van verkeerd uitgelijnde spermakernen.

Figuur 5 . Spermaverwerking, kleuring en flowsortering met een MoFlo® SX om gesekst sperma te produceren voor gebruik met kunstmatige inseminatie of in vitro bevruchting.

Druppeltjes met sperma, die negatief of positief geladen waren volgens het sperma-DNA-gehalte, worden afgebogen door een koperen plaat die tegengesteld is aan die van het sperma. De stromen van druppeltjes die uit het mondstuk stromen en die X-sperma, Y-sperma of meer dan één sperma of geen sperma bevatten, worden verzameld in drie afzonderlijke vaten. Dit sorteerproces maakt het mogelijk om tot 40% van het sperma dat door de sorteerder gaat, te seksen en te verzamelen met een snelheid van ongeveer 90 km h -1 met een gebeurtenissnelheid van 30.000 totale sperma per seconde. Van 3000 tot 5000 levend sperma per seconde van elk geslacht kan gelijktijdig worden gesorteerd, waardoor bijna 12-18 × 106 levend sperma per uur van elk geslacht wordt geproduceerd met een nauwkeurigheid van 85-95%. Scheiding van de X- en Y-spermapieken wordt weergegeven in Figuur 6 . Dit sperma-sorteersysteem is in staat om meer dan 200 rietjes gesekst sperma per machine per 24 uur te produceren. Het proces verliest echter aanzienlijke aantallen gesorteerd sperma als gevolg van stappen na het sorteren, zoals centrifugatie die nodig is om het sperma na het sorteren te concentreren. Sommige spermasorteerfaciliteiten hebben meer dan een dozijn machines die 24 uur per dag, 7 dagen per week tegelijk in bedrijf zijn. Zo is nu wereldwijd gesekst sperma van redelijk hoogwaardige stieren beschikbaar. De huidige aanbevelingen zijn dat gesekst sperma alleen voor vaarzen mag worden gebruikt vanwege hun inherente grotere vruchtbaarheid.

Figuur 6 . Histogram dat de Hoechst 33342-gekleurde X- en Y-chromosoom-dragende runderspermapopulaties toont zoals onthuld door laserbelichting en gekwantificeerd met een flowcytometer/celsorteerder (MoFlo® SX).


Niet elk sperma is heilig: langer levend sperma produceert gezondere nakomelingen

Menselijk sperma gekleurd voor het testen van de spermakwaliteit in het klinisch laboratorium. Krediet: Bobjgalindo/Wikipedia

Mannetjes produceren honderdduizenden tot honderden miljoenen sperma binnen een enkel ejaculaat, afhankelijk van de soort. Maakt het dan uit welk sperma de eicel daadwerkelijk bevrucht?

Onderzoek dat vandaag is gepubliceerd, toont aan dat het selecteren op langer levend sperma in het ejaculaat van een man resulteert in nakomelingen met betere overlevingsvooruitzichten vroeg in het leven en een hogere kwaliteit als volwassenen.

De studie van de Universiteit van East Anglia, VK en de Universiteit van Uppsala, Zweden, zou grote implicaties kunnen hebben voor adaptieve evolutie en onderzoek naar geassisteerde bevruchtingstechnologieën, zoals IVF.

Tot nu toe werd aangenomen dat bij dieren vruchtbare zaadcellen in één ejaculaat allemaal even goed in staat zijn levensvatbare nakomelingen te produceren. Er is weinig gedaan om het belang van selectie - waar omgevingsinvloeden bepalen, welke soorten organismen beter gedijen dan andere - te onderzoeken op sperma en de nakomelingen die het voortbrengt.

Gepubliceerd in het tijdschrift PNAS, de studie gebruikte uitwendig bevruchtende zebravis Danio rerio om aan te tonen dat selectie op intact vruchtbaar sperma binnen een enkel ejaculaat de fitheid van nakomelingen beïnvloedt, en deze verschillen ook doorgeeft aan de volgende generatie.

Dr. Simone Immler, een European Research Council Fellow in UEA's School of Biological Sciences, zei: "We ontdekten dat selectie op langerlevend sperma nakomelingen produceerde die een grotere overlevingskans hadden en beter presteerden als volwassenen dan hun broers en zussen die verwekt waren door niet-geselecteerde controle Het is dus mogelijk om het sperma van lagere kwaliteit in een ejaculaat kwijt te raken door selectie op de prestaties van het sperma.

"Met name mannelijke nakomelingen met een langer levend sperma vertoonden een hogere fitheid. Het effect werd bij beide geslachten ook overgedragen op de volgende generatie."

De studie toonde aan dat sperma met verschillende kenmerken die aanwezig waren in een ejaculaat van een enkele mannelijke zebravis ook verschilden in hun genetische samenstelling. Met andere woorden, het toonde aan dat de genen die zich in elk sperma bevinden, de prestaties ervan kunnen beïnvloeden - een idee dat tot nu toe is afgewezen.

Wetenschappers hebben sperma geselecteerd op basis van een lange levensduur en met behulp van in-vitrofertilisatie (IVF) zodat ze de timing tussen spermaactivering - die optreedt bij contact met water - en bevruchting kunnen regelen.

Sperma werd ofwel onmiddellijk geactiveerd en toegevoegd aan eicellen in een zogenaamde 'korte activeringstijd' (SAT) behandeling, of vastgehouden totdat 50 procent van het sperma niet langer mobiel was en vervolgens toegevoegd aan eicellen in een 'lange activeringstijd' ( LAT) behandeling.

Nakomelingen van het LAT-sperma vertoonden een toename van 7 procent in overleving ten opzichte van nakomelingen van het SAT-sperma. Bovendien produceerden zonen van LAT-sperma significant sneller zwemsperma.

Vervolgens werd het reproductiesucces van de volwassen mannelijke en vrouwelijke nakomelingen die door het eerste experiment werden geproduceerd, beoordeeld. Hoewel er geen verschil was tussen LAT- en SAT-vrouwtjes voor het succes van de bevruchting, was het 4 procent hoger bij LAT-mannetjes. Ook produceerden vrouwtjes die met LAT-mannetjes waren gepaard 20 procent meer eieren dan die met SAT-mannetjes.

Dr. Immler zei: "Dit toont duidelijk aan hoe selectie op één kenmerk van sperma binnen een enkel ejaculaat - in dit geval de levensduur - een significant effect kan hebben op de geproduceerde nakomelingen. Fitnesskenmerken werden sterk beïnvloed door spermaselectie, niet alleen bij de directe nakomelingen maar hield ook stand in de volgende generatie.

"Variatie in sperma geproduceerd door dezelfde man in een enkel ejaculaat heeft uitgesproken effecten op verschillende fitnessgerelateerde eigenschappen gedurende het hele leven en deze variatie heeft een genetische basis. Deze bevindingen zijn intrigerend en kunnen verklaren waarom er zo'n variatie in prestatie tussen sperma bestaat.

"Onze bevindingen zullen waarschijnlijk grote implicaties hebben voor belangrijke evolutionaire processen, evenals het verschaffen van inzichten die cruciaal zijn voor klinische en landbouwondersteunde bevruchtingstechnieken zoals IVF. Deze technieken laten momenteel veel, zo niet alle natuurlijk voorkomende stappen van sperma in het ejaculaat achterwege. selectie, waarvan de gevolgen moeten worden begrepen."

'Haploïde selectie binnen een enkel ejaculaat verhoogt de fitheid van nakomelingen' is gepubliceerd in het tijdschrift Proceedings van de National Academy of Sciences (PNAS).


Referenties

Lessells, C. M., Snook, R. R. & Hosken, D. J. 2 - de evolutionaire oorsprong en het onderhoud van sperma: selectie voor een klein, beweeglijk gameet-paringstype. In Sperma Biologie (red. Birkhead, T.R. et al.) 43-67 (Academic Press, Cambridge, 2009).

Lehtonen, J. & Parker, G. A. Gametencompetitie, gametenbeperking en de evolutie van de twee geslachten. Mol. Brommen. Weergeven. 20, 1161–1168 (2014).

Togashi, T. & Cox, P.A. De evolutie van anisogamie: een fundamenteel fenomeen dat ten grondslag ligt aan seksuele selectie (Cambridge University Press, Cambridge, 2011).

Ikawa, M., Inoue, N., Benham, A. M. & Okabe, M. Bevruchting: de reis van een sperma naar en interactie met de eicel. J. Clin. Onderzoek. 120, 984–994 (2010).

Dzyuba, V. & Cosson, J. Motiliteit van spermatozoa van vissen: van externe signalering tot flagella-respons. Weergeven. Biol. 14, 165–175 (2014).

Toshimori, K. & Eddy, E. M. Hoofdstuk 3 - de Spermatozoön. In De voortplantingsfysiologie van Knobil en Neill 4e edn (eds Plant, T. M. & Zeleznik, A. J.) 99-148 (Academic Press, Cambridge, 2015).

Sharma, A. et al. Hormoonverstorende chemicaliën en mannelijke reproductieve gezondheid. Weergeven. Med. Biol. 19, 243–253 (2020).

Holland, S., Prescott, M., Pankhurst, M. & Campbell, R.E. De invloed van maternale androgeenovermaat op de mannelijke voortplantingsas. Wetenschap. vertegenwoordiger 9, 18908 (2019).

Lessard, M. et al. Prenatale blootstelling aan milieurelevante verontreinigingen verstoort mannelijke reproductieve parameters over meerdere generaties die gedeeltelijk worden beschermd door foliumzuursuppletie. Wetenschap. vertegenwoordiger 9, 13829 (2019).

Gorelick, J.I. & Goldstein, M. Verlies van vruchtbaarheid bij mannen met varicocele. vruchtbaar. Steriel. 59, 613–616 (1993).

Morrell, J. M. Hittestress en stiervruchtbaarheid. Theriogenologie 153, 62–67 (2020).

Siqueira, S. et al. Veranderingen in rudimentaire parameters bij Braziliaanse mannen tussen 1995 en 2018. Wetenschap. vertegenwoordiger 10, 6430 (2020).

Greeson, K.W. et al. Nadelige effecten van vlamvertrager, PBB153, blootstelling op sperma en toekomstige generaties. Wetenschap. vertegenwoordiger 10, 8567 (2020).

Gómez-Elías, M.D. et al. Associatie tussen vetrijke dieetvoeding en mannelijke vruchtbaarheid bij muizen met hoge reproductieve prestaties. Wetenschap. vertegenwoordiger 9, 18546 (2019).

Elenkov, A., Al-Jebari, Y. & Giwercman, A. Vaker voorschrijven van medicijnen voor hypertensie en metabool syndroom bij mannen van paren die intracytoplasmatische sperma-injectie ondergaan. Wetenschap. vertegenwoordiger 8, 14521 (2018).

Colli, L.G. et al. Systemische arteriële hypertensie leidt bij ratten tot verminderde spermakwaliteit en veranderingen in de testiculaire microcirculatie. Wetenschap. vertegenwoordiger 9, 11047 (2019).

Simon, C. et al. Extracellulaire blaasjes in menselijke voortplanting bij gezondheid en ziekte. Endocr. ds. 39, 292–332 (2018).

Gao, S., Zhang, Y., Yang, C., Perez, G.I. & Xiao, H. NCOA5 haplo-insufficiëntie resulteert in onvruchtbaarheid bij mannelijke muizen door verhoogde IL-6-expressie in de bijbal. Wetenschap. vertegenwoordiger 9, 15525 (2019).

Murdica, V. et al. In vitro gekweekte menselijke endometriumcellen geven extracellulaire blaasjes vrij die kunnen worden opgenomen door spermatozoa. Wetenschap. vertegenwoordiger 10, 8856 (2020).


3. Resultaten

In spermacompetitieproeven uit het eerste jaar van deze studie vertoonden acht van de negen proeven een sterk scheefgetrokken vaderschap ten opzichte van een van de twee potentiële stieren (figuur 1). In vijf van de proeven werd 100% van de nakomelingen verwekt door een van de twee concurrerende mannelijke ejaculaat. In slechts één proef ontdekten we een verhouding van bijna 50 :� in het succes van de vader (proef 9 figuur 1), wat suggereert dat het aantal zaadcellen op zichzelf onvoldoende is om het succes van een mannetje in de spermacompetitie te bepalen.

Het percentage nakomelingen dat is verwekt door ofwel mannetje 1 (zwart) of mannetje 2 (uitgekomen) in 39 spermacompetitieproeven gedurende 2 jaar in de Australische Peron's boomkikker L. peroni.

In spermacompetitieonderzoeken vanaf het tweede jaar ontdekten we opnieuw een sterk scheef vaderschap in de meeste onderzoeken (figuur 1). Na achterwaartse eliminatie (PϠ.25) van de initiële spermaconcentratie en het aandeel levensvatbaar sperma, voerden we een gegeneraliseerde lineaire modelanalyse uit, met de vier resterende voorspellers die allemaal positieve significante effecten vertoonden op het succes van mannelijke verweking (F4,25=11.6, Pπ.0001, R 2 = 0,65 tabel 1). De verschillen in (i) aandeel bevruchte eieren bij controles, (ii) lichaamsmassa ten opzichte van vrouwelijke massa, (iii) broedsucces bij controles (wat van invloed kan zijn op het aantal getelde nakomelingen van een mannetje), en (iv) relatieve verwantschap met het vrouwtje, verklaarden elk respectievelijk 9, 10, 18 en 28% van de variatie in het succes van de vader (tabel 1 verklaarde de variantie berekend door achterwaartse eliminatie door de verschillen in R 2 waarden tussen modellen). Omdat het verschil in bevruchtingssucces bij controles niet kon worden genormaliseerd, hebben we onze resultaten op de meest conservatieve manier opnieuw onderzocht door Spearman's partiële rangordecorrelaties (Proc Corr, SAS) te berekenen tussen het verschil in succes bij het verwekken en elke voorspellende variabele, terwijl de resterende voorspellers constant worden gehouden. De enige relatie die stand hield voor dit onderzoek was de relatie tussen verschil in mannelijke verwantschap met het vrouwtje en het succes van de vader (figuur 2), die ook significant bleef na Bonferroni-correctie van de α-waarde tot 0,0125 (tabel 1). We ontdekten ook een significant verband tussen het verschil in succes bij het bevruchten van spermacompetitieproeven en het uitkomen van bevruchte eieren in controle-petrischalen (Pearson's correlatie, R=0.44, P=0,018 figuur 3 ).

Verband tussen de relatieve genetische gelijkenis van mannen met de gepaarde vrouwtjes en het relatieve succes van mannen in 30 spermacompetitie-experimenten.

Verband tussen het relatieve succes van mannetjes in 30 spermacompetitie-experimenten en het relatieve succes bij het uitkomen van mannetjes in controles (Pearson's correlatie, R=0.44, P=0.018).

Tafel 1

Meervoudige regressieanalyse van voorspellers van het verschil in succes bij verwekken tussen sperma van twee verschillende mannen. (De teststatistieken staan ​​links in de tabel inclusief de regressiecoëfficiënten voor de voorspellers (β±s.e.), terwijl de bijbehorende variantieanalyse rechts wordt gegeven. ΔVerwantschap, verschil in mannelijke verwantschap met het vrouwtje Δuitkomen, verschil tussen mannetjes in succes bij het uitkomen bij de controles Δmassa, verschil in mannelijke lichaamsgrootte ten opzichte van het vrouwtje en Δvruchtbaarheid, verschil in succes bij mannelijke bevruchting bij controles. De Rs statistiek vertegenwoordigt Spearman's partiële rangordecorrelatie met alle andere variabelen die constant worden gehouden. Cursieve waarden vertegenwoordigen een statistisch significant verband na Bonferroni-correctie. Model F4,25=11.6, P=π.0001, R 2 =0.65.)

bronβ±s.e.tPd.f.FPRsP
Δverwantschap1.81ଐ.602.90.00519.260.0050.550.003
Δ arcering0,50ଐ.242.10.04714.340.0470.360.061
Δmassa0.09ଐ.042.00.05212.040.0520.270.175
Δvruchtbaarheid0.70ଐ.282.50.02012.480.0200.310.112

Ons hybridisatie-experiment bevestigde dat de eieren van L. peroni werden in alle drie de proeven met succes bevrucht door sperma van de sympatrische congenere soort L. tyleric (gemiddelde, 55'15% van de eieren).


Resultaten

Over het algemeen vonden we opvallende effecten van onze spermaselectiebehandeling op de snelheid van reproductieve veroudering bij de F1-nakomelingen. Over het algemeen vertoonden SAT-nakomelingen een kortere algehele levensduur dan de LAT-nakomelingen, vooral bij vrouwen (behandeling: log waarschijnlijkheidswaarde = -411,16, χ 2 1 = 11.36, P = 0,007 Geslacht: log waarschijnlijkheidswaarde = -409,18, χ 2 1 = 3.95, P = 0,046 Afb. 1). Hoewel de sterkte van het effect tussen de geslachten verschilde, was het algemene patroon hetzelfde als aangegeven door een niet-significante interactieterm. Bovendien beïnvloedde de selectie van sperma binnen het ejaculaat het reproductieve succes van het leven bij beide geslachten, maar de effecten verschilden aanzienlijk tussen mannen en vrouwen.

BEmestingssucces

Het succes van de bevruchting nam over het algemeen af ​​met de leeftijd bij beide geslachten en beide behandelingen. Spermaselectie vertraagde echter de veroudering van de vrouw in het bevruchtingssucces, maar had geen effect op deze eigenschap bij mannen.

VROUWEN

SAT-vrouwen die vroeg in hun leven (12 maanden) de hoogste bevruchtingssuccespercentages bereikten, leefden een kortere levensduur, terwijl LAT-vrouwen op jonge leeftijd matig in reproductie investeerden, maar een langere levensduur vertoonden (behandeling: χ 2 1 = 0.52, P = 0,47 Leeftijd: χ 2 1 = 570.08, P < 0,0001 ALR: χ 2 1 = 0.01, P = 0,92 Behandeling × Leeftijd: χ 2 1 = 62.93, P < 0,0001 Behandeling × ALR: χ 2 1 = 0.15, P = 0,70: Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 2.06, P = 0,15 Behandeling × Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 113.71, P < 0,0001 Afb. 2). Vrouwelijke LAT-nakomelingen vertoonden relatief weinig afname in leeftijdsspecifiek bevruchtingssucces (∼4%) vergeleken met SAT-vrouwtjes (∼14%).

MANNEN

Bij mannen nam het succespercentage van de bevruchting ook af met de leeftijd en het succespercentage van de bevruchting was hoger bij LAT-mannetjes op jonge leeftijd (behandeling: χ 2 1 = 2.04, P = 0,15 Leeftijd: χ 2 1 = 556.45, P < 0,0001 ALR: χ 2 1 = 1.08, P = 0,30 Behandeling × Leeftijd: χ 2 1 = 6.80, P = 0,009 Behandeling × ALR: χ 2 1 = 0.25, P = 0,62: Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 12.12, P = 0,0005 Behandeling × Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 19.87, P < 0,0001 Afb. 2). Het bevruchtingssucces daalde met 16-18% bij mannen van beide behandelingen gedurende de gecontroleerde levensduur en was gemiddeld hoger bij LAT-mannetjes dan bij SAT-mannetjes. Bij beide behandelingen piekte het bevruchtingssucces bij mannen vroeg in het leven (na 12 maanden) en nam daarna gestaag af tot de leeftijd van 24 maanden.

EMBRYO OVERLEVING

Evenzo nam de overleving van embryo's af met toenemende leeftijd bij mannen en vrouwen, maar de patronen verschilden tussen de behandelingen.

VROUWEN

Bij vrouwen resulteerde een hogere overleving van de nakomelingen op jonge leeftijd niet in een kortere levensduur, maar deze negatieve associatie werd waargenomen bij mannen. Alle vrouwtjes vertoonden een hogere embryo-overleving op jonge leeftijd met een piek op de leeftijd van 12 maanden, ongeacht de totale levensduur. De embryo-overleving was echter over het algemeen hoger bij LAT-vrouwtjes dan bij SAT-vrouwtjes, en er was weinig bewijs voor een verschil in leeftijdsspecifieke achteruitgangspercentages tussen LAT (1,3%) en SAT (3%) vrouwtjes (behandeling: χ 2 1 = 1.14, P = 0.29 Leeftijd: χ 2 1 = 145.51, P < 0,0001 ALR: χ 2 1 = 0.17, P = 0,68 Behandeling × Leeftijd: χ 2 1 = 4.23, P = 0,04 Behandeling × ALR: χ 2 1 = 0.04, P = 0,84: Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 169.05, P < 0,0001Behandeling × Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 15.94, P < 0,0001 Figuur 3).

MANNEN

Bij SAT-mannetjes was een hoge embryo-overleving geassocieerd met een langere levensduur, terwijl SAT-mannetjes met een kortere levensduur minder levensvatbare nakomelingen produceerden. Daarentegen ging een hoge embryo-overleving bij LAT-mannetjes gepaard met een kortere levensduur. De afname van het overlevingspercentage van het embryo bij veroudering was sneller bij SAT-mannetjes (3%) en bijna verwaarloosbaar bij LAT-mannetjes (0,7% Behandeling: 2 1 = 2.93, P = 0,09 Leeftijd: 2 1 = 1.08, P = 0,30 ALR: 2 1 = 0.08, P = 0,78 Behandeling × Leeftijd: 2 1 = 6.25, P = 0,01 Behandeling × ALR: 2 1 = 2.11, P = 0,15: Leeftijd × ALR: 2 1 = 13.36, P = 0,0003 Behandeling × Leeftijd × ALR: 2 1 = 7.35, P < 0,0001 Figuur 3).

VRUCHTBAARHEID

Ten slotte werd het meest dramatische verschil in leeftijdsspecifieke reproductieve prestaties tussen de geslachten gevonden in vruchtbaarheid. Zowel mannelijke als vrouwelijke LAT-nakomelingen hadden tijdens hun reproductieve levenscyclus hogere vruchtbaarheidswaarden dan hun SAT-tegenhangers.

VROUWEN

Terwijl bij LAT-vrouwen de reproductieve output zeer langzaam afnam gedurende de periode van 12 maanden, verhoogden SAT-vrouwen hun reproductieve output enigszins met de leeftijd (behandeling: 2 1 = 2.93, P = 0,09 Leeftijd: 2 1 = 31.22, P < 0,0001 Leeftijd 2 : 2 1 = 280.73, P < 0,0001 ALR: 2 1 = 3.69, P = 0,06 Behandeling × Leeftijd: 2 1 = 7.71, P = 0,006 Behandeling × Leeftijd 2 : 2 1 = 437.12, P < 0,0001 Behandeling × ALR: 2 1 = 0.02, P = 0,88: Leeftijd × ALR: 2 1 = 1990.02, P < 0,0001 Behandeling × Leeftijd × ALR: 2 1 = 266.47, P < 0,0001 Afbeelding 4).

MANNEN

De vruchtbaarheid bij LAT-mannetjes nam ook langzamer af met de leeftijd (ruwweg gehalveerd hun reproductieve output van 280 eieren na 12 maanden tot 140 eieren na 24 maanden gelegd door gedekte vrouwtjes) dan bij SAT-mannetjes (ruwweg drie keer lagere reproductie van 240 tot 80 eieren tegelijkertijd tijdsperiode Behandeling: 2 1 = 1.67, P = 0.20 Leeftijd: χ 2 1 = 5792.52 P < 0,0001 Leeftijd 2 : 2 1 = 16.95, P < 0,0001 ALR: χ 2 1 = 16.09, P < 0,0001 Behandeling × Leeftijd: χ 2 1 = 247.32, P < 0,0001 Behandeling × Leeftijd 2 : 2 1 = 9.48, P = 0,002 Behandeling × ALR: χ 2 1 = 1.31, P = 0.25: Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 689.86, P < 0,0001 Behandeling × Leeftijd × ALR: χ 2 1 = 14.47, P = 0,0001 Figuur 4).


Discussie

Haalbaarheid van niet-invasieve beeldvorming voor activering van muiseieren door GECO's

In eerdere studies van Ca2+-oscillaties zijn chemisch gesynthetiseerde fluorescerende Ca2+-indicatoren gebruikt, rekening houdend met hun brede scala aan fluorescerende golflengten, hun hoge affiniteit/gevoeligheid voor Ca2+ en een eenvoudige laadprocedure die mogelijk wordt gemaakt door alleen eieren te incuberen. met de indicator of de membraandoorlatende vorm beschikbaar is [ 14, 15]. De GECO-serie daarentegen zijn recent ontwikkelde, genetisch gecodeerde Ca 2+-indicatoren met een brede selectiviteit in fluorescerende golflengten [ 17]. In deze studie toonden we aan dat het gecombineerde gebruik van de confocale lasermicroscoop met draaiende schijf met G-GECO1.1 of R-GECO1 ons in staat stelde niet alleen het patroon van Ca2+-oscillaties te analyseren (Figuur 1A en B), maar ook latere ontwikkeling tot het blastocyststadium. De lage fototoxiciteit van ons systeem werd verder geverifieerd door de vondst van vergelijkbare geboortecijfers als controles van overgedragen tweecellige embryo's (Figuur 1C, tabellen 2 en 3). Het gebruik van GEM-GECO1 stelde ons ook in staat om Ca2+-oscillaties duidelijk te visualiseren, en alle embryo's ontwikkelden zich na beeldvorming tot het tweecellige stadium (Tabel 2). De levensvatbaarheid van embryo's nam echter dramatisch af tussen het twee- en viercellige stadium (66,7%), het vier- en achtcellige stadium (30,0%) en het achtcellige en blastocyststadium (16,7%). Dit resultaat doet denken aan het rapport van Mizutani et al. die vonden dat abnormale chromosomale segregatie in gekloonde embryo's geproduceerd door somatische celkernoverdracht de belangrijkste oorzaak was van hun slechte ontwikkeling, maar dit had geen invloed op de eerste splitsing (394 tweecellige embryo's verkregen uit 397 geïnjecteerde embryo's) [36]. Betrokkenheid van geaccumuleerde ROS of chromosomale schade werd gesuggereerd. Hier ontdekten we dat het gebruik van G-GECO1.1 of R-GECO1 ons in staat stelde om excitatieschade te voorkomen. Het live-celbeeldvormingssysteem van Ca2+-oscillaties van eieren dat in deze studie is vastgesteld, biedt een nieuwe benadering voor het analyseren van ei-activering en daaropvolgende embryonale ontwikkeling op zowel retrospectieve als prospectieve manieren. Bovendien vereist het gebruik van UV-geëxciteerde indicatoren zoals Fura-2 of PE3 geoptimaliseerde optische apparatuur zoals specifieke lenzen en excitatielichtbronnen om effectieve transmissie van licht met ongebruikelijke golflengten mogelijk te maken. In dat opzicht kan het nut van excitatielasers met conventionele golflengteopstellingen of optische lenzen meer opties bieden bij het combineren van Ca2+-indicatoren met andere indicatoren voor celfenomenen die van belang zijn, zoals hier getoond in de CR/Ca2+-beeldvorming. Het gebruik van indicatoren voor specifieke experimentele doeleinden moet echter worden geëvalueerd door middel van zowel theoretisch als empirisch onderzoek, omdat de vereiste gevoeligheid en voorkeurseigenschap voor elke indicator verschillen voor het celproces. Bovendien moet de mogelijkheid om de embryonale ontwikkeling te ondersteunen met behulp van bepaalde beeldvormingssystemen ook zorgvuldig worden overwogen.

Haalbaarheid van LCA-FITC-kleuring van de corticale reactie in niet-gefixeerde eieren

Hier toonden we aan dat LCA-FITC-kleuring van toepassing was om de CR tijdens bevruchting in niet-gefixeerde eieren te visualiseren. De methode stelde ons verder in staat om de impact van verschillende soorten micromanipulaties op de CR te beoordelen. Zwakke en gedeeltelijke signalen, die niet gepaard gingen met hervatting van de celcyclus, werden niet alleen veroorzaakt door de instroom van calciumbevattende media, maar ook door mechanische stimulatie (Figuur 2). Dergelijke spanningen in geassisteerde voortplantingstechnologieën zijn niet volledig te vermijden, maar kunnen worden verminderd. Daarom kan de LCA-FITC-kleuringsmethode nuttig zijn bij het verfijnen van dergelijke procedures.

Verdere evaluatie van LCA-FITC-kleuring in niet-gefixeerde eieren vond schaarse kleuring in korte tijdbehandelingen met SrCl2 (Figuur 3). SrCl2 lijkt het enige kunstmatige middel te zijn dat meerdere Ca 2+-stijgingen in eieren kan veroorzaken, terwijl de andere kunstmatige middelen, waaronder Ca 2+-ionoforen, ionomycine of ethanol slechts een enkele Ca 2+-piek veroorzaken [31]. Dus hoewel de stijgingen langer en minder zijn dan de Ca2+-pieken die worden geproduceerd door het binnendringen van sperma, is het voordeel van SrCl2 als een extracellulaire mediator wordt algemeen aanvaard en is uitgebreid toegepast voor het activeren van eieren in klinische onderzoeken [37, 38]. Hoewel korte behandelingen met SrCl2 zijn gebruikt in onderzoeken waar er een tijdsbeperking is voor procedures zoals ronde spermatide-micro-injectie en hebben geresulteerd in het verkrijgen van levende nakomelingen [27, 28], de schaarse kleuring met LCA-FITC impliceert de onvolledigheid van de CR voor deze benadering (Figuur 3 ). Een dergelijke onvolledige CR en de impact ervan op de daaropvolgende embryonale ontwikkeling moeten in toekomstige studies zorgvuldig worden onderzocht.

Ca2+-pieken en voltooiing van de corticale reactie

Multicolor gelijktijdige live-celbeeldvorming geeft informatie over de tijdruimtelijke relatie tussen celfenomenen van belang. Hier stelde het gebruik van R-GECO1 en LCA-FITC ons in staat om de kwalitatieve en kwantitatieve relaties tussen Ca2+-oscillaties en de CR te visualiseren (Figuur 4). Het vertraagde begin en de langzamere toename van CR als reactie op Ca2+-stijgingen die in ons onderzoek werden waargenomen, werden voorspeld uit een onderzoek waarin de veranderingen in membraanpotentiaal werden vergeleken met die van membraancapaciteit bij het bevruchten van hamstereieren [39]. Wat betreft de voltooiing van de CR, hebben we hier laten zien dat deze plaatsvindt binnen twee tot drie Ca2+-pieken. Er zijn enkele onderzoeken gerapporteerd over de behoefte aan Ca2+-stijgingen met behulp van een kunstmatige elektropermeabilisatiemethode [9, 30, 40]. Deze studies concluderen echter dat een tot vier Ca2+-stijgingen, met een bevruchting-achtige amplitude en duur, nodig zijn om 20-50% van de CG's te induceren om exocytose te ondergaan [30], of meer dan acht stijgingen met een duur van 1-2 min. zijn vereist voor ∼80% van de CG's om exocytose te ondergaan [9, 40]. Opgemerkt moet worden dat de resterende CG's in gefixeerde eieren in die onderzoeken werden gekwantificeerd, terwijl de blootstelling van de CG-inhoud in levende eieren in onze studie werd gekwantificeerd. Een dergelijk groot verschil in het vereiste aantal Ca2+-pieken voor CR-voltooiing suggereert echter sterk het belang van analyse onder fysiologische omstandigheden.

Interessant is dat Zn2+-"vonken", die recentelijk exocytotische gebeurtenissen hebben gevisualiseerd en gerapporteerd met een sterke correlatie met het ontwikkelingsvermogen van zoogdierembryo's [41], ook gelijktijdig optreden met de eerste paar Ca2+-pieken [42]. Hoewel niet is aangetoond dat de exocytotische blaasjes die Zn2+ en CG-blaasjes bevatten identiek zijn [43], suggereert de consistentie tussen het aantal Ca2+-pieken dat nodig is voor de voltooiing van de Zn2+-vonk en voor de CR dat deze blaasjes worden geëxocyteerd met behulp van gemeenschappelijke mechanismen [9, 12].

Ons onderzoek met behulp van het gesynchroniseerde begin van Ca2+-pieken volgt: Plcz1 mRNA-micro-injectie toonde aan dat de meeste ZP2-eiwitten zijn gesplitst na de eerste Ca2+-piek. Dit resultaat impliceert ook dat de vertering van ZP2 door ASTL onmiddellijk plaatsvindt na CG-exocytose. Het belang van zonaverharding veroorzaakt door een enkele Ca2+-piek bij het voorkomen van ongewenste extra spermapenetratie wordt gesuggereerd door de ernstige onvruchtbaarheid van Fetub (Fetuin-B), vrouwelijke KO-muizen met voortijdige en gedeeltelijke ZP2-splitsing in een vergelijkbare of mindere mate als waargenomen na een enkele Ca2+-piek in de huidige studie [44]. Deze bevindingen impliceren de noodzaak om de relaties tussen de stroomafwaartse gebeurtenissen van Ca2+-oscillaties, waaronder CG-exocytose, Zn2+-bursts, ZP-verharding en hervatting van de celcyclus, onder fysiologische omstandigheden te analyseren om de kwaliteit van pre-implantatie-embryo's volledig te voorspellen.

Concluderend, het ontwikkelingsvermogen van embryo's die zijn onderzocht door gelijktijdige beeldvorming van Ca2+ en de CR moet verder worden overwogen. The development of additional novel indicators for various events in early embryonic development combined with low-toxicity imaging devices should open more possibilities for simultaneous imaging. In this study, mRNAs for GECOs were introduced by mechanical micromanipulation. Although such treatment was shown to avoid significant damage to embryonic development by Yamagata et al. [ 22] and in this study, the alternative use of recombinant proteins or a technically easier method (e.g., transfection or viral vector transduction) for the introduction of indicators might extend the availability of our approach. It should be noted that GECOs can be directed to specific cellular organelles by tagging them with localization signals [ 17, 18], which might enable the visualization of subcellular dynamics such as the regulation of Ca 2+ stores in the endoplasmic reticulum. Additionally, the generation of transgenic animals stably expressing GECOs in eggs would enable us to accomplish vital imaging of egg Ca 2+ oscillations. Such utilization of genetically encoded indicators should be examined in the future. Our study here provides a framework toward the establishment of imaging systems for studying Ca 2+ oscillations and related events during egg activation, without affecting mammalian embryonic development.


Species still have more viable offspring if they can choose their best mate

Athens, Ga. -- When it comes to picking a mate, Crosby, Stills, Nash and Young had an answer: "If you can't be with the one you love, love the one you're with." As it turns out, that may be a cardinal rule in the animal kingdom, too.

New research that crosses several species boundaries shows that when animals must choose less-than-preferred (to them) mates, females and males apparently have ways to compensate that increase the chance their offspring will survive. The study, just published in the Proceedings of the National Academy of Sciences, adds weight to the Compensation Hypothesis, a proposal that has given insight into how individuals can pass on their genes even under less than ideal circumstances.

"It's always better for offspring if parents can mate with preferred partners, but it's becoming clear that when parents can't have that preferred partner, they have ways of making up for it," said Patricia Adair Gowaty, a Distinguished Research Professor of Ecology and Genetics at the University of Georgia and lead author of the study. "When female 'choosers' were in enforced pairs with males they did not prefer, they laid more eggs. Similarly, when males are paired with females they do not prefer, they ejaculate more sperm. This compensation seems to be a way of making the best of a bad job."

Co-authors of the paper were Wyatt Anderson, Alumni Foundation Distinguished Professor of Genetics, and Yong-Kyu Kim, an assistant research scientist in Anderson's lab, both at UGA Cynthia K. Bluhm of the Delta Waterfowl and Wetlands Research Station in Canada Lee C. Drickamer of Northern Arizona University and Allen J. Moore of Centre for Ecology and Conservation at the University of Exeter in the United Kingdom.

One of the new study's strongest arguments for the Compensation Hypothesis is that it includes experimental results in Tanzanian cockroaches, fruit flies, pipefish, wild mallards and feral house mice. When each species faced experimental constraints on free expression of their mate preferences, individuals found ways around the predicament that could improve the chances that offspring could survive and perhaps even flourish.

"Just how an individual finds its best mate isn't really known," said Gowaty, "though there's some evidence that he or she may be somehow sensing the advantage of the potential mate's immune system in relation to the chooser's own." She points out that many factors are probably at work, including behavioral cues and what potential resources a mate may bring.

While the strategies for dealing with nonpreferred mates can help offspring, advantages for the mating pairs themselves are less clear. In experimental situations, for example, females mated to non-preferred males didn't live as long as females mated to their preferred choice.

One interesting aspect of the study is its implication that all individuals in a species have a flexible response to such problems as constraints on expression of their mating preferences. If that's true, it hints that compensation may evolve--which could add an unexpected wrinkle to the story of natural selection.

"How compensation evolves is crucial," Anderson said.

The issues at stake are, in fact, even broader.

"The study also has implications for conservation because it suggests that the best way to keep species alive may be, if possible, to let individuals choose their own mates," said Gowaty.

The Compensation Hypothesis is Gowaty's work and was first published only four years ago, though she has been working on it for more than a decade.

Just how--and if--the hypothesis works in humans remains unknown, since studying the subject remains practically (and ethically) improbable. Still, the idea remains a deep part of popular culture.

When Mick Jagger sings "You can't always get what you want," most of us nod. And then we start to plot a way around the problem.

Vrijwaring: AAAS en EurekAlert! zijn niet verantwoordelijk voor de juistheid van persberichten die op EurekAlert! door bijdragende instellingen of voor het gebruik van informatie via het EurekAlert-systeem.


Love among the Primates

Zoologist Diana Fisher of Australian National University in Canberra and her colleagues studied the manic male marsupial to understand why females of the species would choose to mate with multiple partners given the high cost of egg reproduction and the toll taken by such epic mating. Similar studies in insects have shown that such promiscuity, known more technically as polyandry, or multiple fathers, produces better young--better in this case being a measure of offspring survival. Some have proposed that males with more competitive sperm create more viable offspring, but this hypothesis has yet to be unequivocally demonstrated, largely because it is difficult to distinguish whether such survival is the result of better fathers or more mothering from females.

But because the male Antechinus kills himself in the process of mating--and most females only live for one year--the researchers could study the effects of polyandry both in the lab and in the wild. In 2003 the zoologists divided 36 female brown antechinuses into two groups: 17 mated with multiple males and 19 mated with just one. The proportion of each litter surviving to weaning was three times greater in the multiple maters than in their monogamous peers. "Sperm competition is a way of getting eggs fertilized by the best males," Fisher says. "If some males are just better genetic quality than others, and superior males have better performing sperm, then females can get the best fathers for their babies by mating with lots of males, then letting their sperm fight it out in an internal battle for fertilization."

This mating strategy means each brown antechinus litter contains babies from multiple fathers--typically three or four, according to previous studies in the wild--and, in 2004, the researchers calculated the relationship between the paternity share of a particular male and the success of his offspring. The most prolific males--and those with the best competing sperm--did, in fact, sire the best offspring, according to the paper presenting the result in the November 2 issue of Nature, even when monogamously paired. "This means that mating with one good quality male and mating with lots of males of varying quality have the same effect on a female brown antechinus," Fisher notes. "It means she gets the best quality father or fathers for her litter."

The finding in this particular marsupial may not be broadly applicable, but they do lend weight to the "good sperm" theory to explain multiple matings. And nobody understands how the small brown antechinus can endure such epic matings in the wild. "It must be exhausting and difficult for females to manage their times so they get enough to eat," Fisher observes. "Another good thing to do would be to keep multiple generations of males and look at heritability and mechanisms of sperm competition." Regardless, the life of a low-performing antechinus male is short and sad. "We found that quite a few males were poor at competing for fertilizations," she adds. "So a lot of males wouldn't father any young if the female mated with several other males."


Environmental sources of sperm phenotypic variation

Sperm experience two environments – the paternal environment while being produced and stored in the father, and the post-release environment: both environments can generate intraspecific variation in the phenotype of sperm that ultimately fuse with the egg. I will deal with each of these environments separately.

Paternal environment – what affects the phenotype of sperm that males release?

Within species, the sperm that males release vary in their phenotype substantially but the causes of this variation remain poorly understood. A number of reviews highlight significant variation in sperm morphology, longevity and motility both within and among males (Morrow and Gage, 2001 Pitnick et al., 2008a Ward, 1998). Some of this variation is clearly genetically based [sperm morphology evolves under experimental evolution (Pitnick et al., 2008a)]. Nevertheless, sperm phenotype also covaries with the paternal phenotype or paternal environment, and it is this non-genetic variation that is relevant to this review. For example, non-genetic factors such as size, age and condition can vary with sperm morphology in some species but not others (Devigili et al., 2013 Johnson et al., 2013 Pitnick et al., 2008a Rakitin et al., 1999 Schulte-Hostedde and Millar, 2004). Sperm morphology can also vary in time (Lüpold et al., 2012) and space (Laskemoen et al., 2013 Manier and Palumbi, 2008 Marks et al., 2008 Schmoll and Kleven, 2011). This variation in sperm morphology contrasts with classic theory that predicts a single optimal sperm phenotype that should maximise male fertilisation (Parker, 1993 Pitnick et al., 2008a). Indeed, experimental evolution studies show that consistent selection under sperm competition reduces variation in sperm phenotype (reviewed in Pitnick et al., 2008a). More recently, however, there has been growing evidence that selection on sperm phenotype is context dependent, such that different phenotypes will be favoured under different conditions (Crean and Marshall, 2008 Fitzpatrick et al., 2007). For example, Johnson et al. (Johnson et al., 2013) showed that when sperm were able to access eggs immediately, sperm with long tails and smaller heads were favoured, but when sperm accessed eggs after ageing, sperm with larger heads were favoured. Differential selection on sperm phenotypes under different conditions has, in some species at least, led to the evolution of gamete plasticity whereby males adaptively adjust the phenotype of their sperm in accordance with their local environment.

One of the strongest selection pressures that males face is sperm competition from other males. Accordingly, a number of studies have shown that males adjust the phenotype of their sperm in response to their perceived risk of sperm competition. For example, males alter the phenotype of their sperm according to mating mode, social status and the density of other males in groups as diverse as fish, chickens, ascidians, annelids and humans (Crean and Marshall, 2008 Fitzpatrick et al., 2007 Immler et al., 2010 Johnson et al., 2013). Crean and Marshall (Crean and Marshall, 2008) showed that males alter the phenotype of their gametes in response to increases in the risk of sperm competition, and that this gamete plasticity resulted in higher fertilisation success when sperm concentrations were high. Gamete plasticity in response to sperm competition is not universal, however: Janicke and Schärer (Janicke and Schärer, 2010) found no evidence for changes in sperm morphology in response to sperm competition in flatworms, despite major changes in sex allocation between treatments. Nevertheless, gamete plasticity in response to sperm competition represents an important source of variation in sperm phenotype in a range of species and therefore a potential source of non-genetic effects. While sperm competition is a strong selection pressure that generates gamete plasticity, and therefore an important driver of variation in sperm phenotypes, it is not the only selection pressure to which males respond.

Environmental stress can generate variation in sperm phenotypes and, in some cases, this variation appears to be driven by adaptive gamete plasticity. For example, when males of the marine tubeworm Hydroides diramphus are exposed to hyposaline seawater, they alter the morphology of their sperm and these sperm are better able to cope with hyposalinity themselves (Jensen et al., 2014). This effect was unequivocally non-genetic because fathers were able to alternate between producing hyposalinity-tolerant sperm and normal sperm depending on the environment they most recently experienced. Other studies show similar changes in the stress resistance of sperm following parental exposure to that stress, suggesting that gamete plasticity in response to stress may be more widespread among external fertilisers than is currently appreciated (Hintz and Lawrence, 1994 Parker et al., 2012 Roller and Stickle, 1994 Tait et al., 1984 but see Adriaenssens et al., 2012). Given the particular sensitivity of sperm to environmental stressors (Marshall, 2006), I predict that gamete plasticity in response to local environmental conditions is most common in external fertilisers that release their sperm directly into the environment (e.g. most marine invertebrates, most fish and amphibians) and less common in internal fertilisers, but this remains to be tested.

Overall then, it seems that many factors can generate substantial variation in the phenotype of sperm before release from their fathers (Fig. 1). Table 1 summarises the environmental sources of variation in sperm phenotypes that are driven by the paternal environment or phenotype.

Post-release environment

The environment into which the sperm are released (the post-release environment) may alter the phenotype of sperm that access eggs in two ways: (i) through the phenotypic alteration of the sperm and (ii) by the phenotype-dependent performance of sperm in the post-release environment. Sperm, upon release from the fathers, are immediately exposed to a range of factors, which can alter the phenotype of the sperm that will go on to fuse with eggs. While the physical traits of the sperm may be unaltered by environmental conditions, it is unclear whether other, more labile traits are unaffected by the conditions that sperm experience. In other words, it is unclear whether sperm exhibit phenotype plasticity themselves. Several studies show that sperm alter their behaviour in response to different environmental conditions (Bolton and Havenhand, 1996), and so it is reasonable to expect that other non-behavioural traits may similarly change with the environment. Thus, even if sperm are identical in their phenotypes upon release, the post-release environment has the, largely unexplored, potential (but see Ritchie and Marshall, 2013) to alter the phenotype of sperm and generate phenotypic variation where there was otherwise none.

Schematic diagram describing how the pre-release environment can generate phenotypic co-variation between sperm and offspring phenotypes. Different environmental effects (indicated by different coloured lightning bolts) affect fathers with similar genotypes such that each father alters their phenotype and the phenotype of their sperm via gamete plasticity (as indicated by the different colours). The different phenotypes of sperm then generate offspring with different phenotypes in the subsequent generation via either maternal effects or direct phenotypic effects of the sperm on offspring phenotype.

Schematic diagram describing how the pre-release environment can generate phenotypic co-variation between sperm and offspring phenotypes. Different environmental effects (indicated by different coloured lightning bolts) affect fathers with similar genotypes such that each father alters their phenotype and the phenotype of their sperm via gamete plasticity (as indicated by the different colours). The different phenotypes of sperm then generate offspring with different phenotypes in the subsequent generation via either maternal effects or direct phenotypic effects of the sperm on offspring phenotype.

The post-release conditions can also exert significant selection on existing phenotypic variation. If the environment favours one sperm phenotype over another, then that phenotype will be differentially successful, effectively changing the mean phenotype of sperm that fuse with eggs relative to the mean phenotype of sperm that were released from the male. For example, Fitzpatrick et al. (Fitzpatrick et al., 2012) found that slower swimming sperm were more likely to fertilise eggs than faster swimming sperm in the mussel Mytilus galloprovincialis. Environmental stressors in external fertilisers in particular are likely to bias which sperm phenotypes successfully fertilise eggs. Even within an ejaculate from a single male, sperm phenotypes often vary significantly such that environmental factors could bias which sperm phenotypes go on to successfully fertilise eggs (Fitzpatrick et al., 2010 Pitnick et al., 2008a). For example, Ritchie and Marshall (Ritchie and Marshall, 2013) found that the post-release salinity environment that sperm experience strongly affects which sperm access eggs. When sperm of the estuarine tubeworm Galeolaria geminoa are exposed to low salinity, only a subset of sperm are tolerant to low salinity and only this subset go on to fertilise eggs (Ritchie and Marshall, 2013). Similarly, Crean et al. (Crean et al., 2012) found that when sperm cannot access eggs immediately, only a subset of sperm are sufficiently long lived to go on to fertilise eggs. In each of these examples, a non-random subset of sperm phenotypes (hyposaline tolerant and longer lived) access the eggs the rest are ‘filtered out’ by the post-release environment (Fig. 2). Likewise, in an almost identical experiment on Atlantic salmon, the timing of access to eggs affected the subsequent phenotype of offspring (Immler et al., 2014). Numerous environmental factors induce mortality in the sperm of external fertilisers, including temperature, pH and toxicants (Marshall, 2006) – if this mortality is non-random with respect to sperm phenotype, then all these environmental factors could generate variation in the phenotype of sperm that access eggs. Interestingly, White et al. (White et al., 2014) found that the pH environment (low versus ambient) in which fertilisation took place affected subsequent offspring performance regardless of whether offspring experienced a low pH or not. While this effect of lowered pH may have affected eggs directly, the alternative is that pH differentially affected some sperm over others such that only low pH-tolerant sperm fertilised eggs.

Environmental filtering and selection for different sperm phenotypes is not restricted to external fertilisers. In species with internal fertilisation, paternity can be biased towards those sperm that swim the fastest, have the greatest motility or suffer the least mortality in the reproductive tract (Evans et al., 2003 Pizzari et al., 2008). This bias in fertilisation according to sperm phenotype can arise from sperm outcompeting each other, or cryptic female choice whereby females differentially fertilise their eggs with different sperm (Birkhead, 1998 Pizzari and Parker, 2008). For example, sperm mortality in the female reproductive tract can be exceedingly high and specific to the identity of the mating male, raising the potential at least for non-random selection of sperm phenotypes (Bernasconi et al., 2002). Finally, the phenotype of the sperm can be affected as they travel through the female reproductive tract (Pitnick et al., 2008b). Regardless of the mechanism, in each instance, the mean phenotype of sperm that ultimately fertilise eggs may not be the same as the mean phenotype of sperm that were released by the males.

Summary of published effects of male phenotype or environment on sperm phenotype