Informatie

Lezing 14: Bacteriën en Archaea en de oorsprong van Eukaryoten - Biologie


Lezing 14: Bacteriën en archaea en oorsprong van eukaryoten

Nog een teleurstelling voor het evolutionaire model voor de oorsprong van eukaryote cellen?

En er is geen gebrek aan advies over wat we moeten doen om een ​​gelukkig, vervuld leven te leiden. Er zijn zelfs "experts" die advies geven over wat we zou niet moeten doen, als we gelukkig willen zijn.

Als wetenschapper is er één ding dat mij (en de meeste andere wetenschappers) duizelig maakt van genot: het is leren hoe dingen in de natuur werken.

De meeste wetenschappers hebben een brandende nieuwsgierigheid om de wereld om hen heen te begrijpen, ik ook. Zoals de meeste wetenschappers, ontleen ik enorm veel vreugde en voldoening wanneer ik inzicht krijg in de innerlijke werking van een bepaald kenmerk van de natuur. En, zoals de meesten in de wetenschappelijke gemeenschap, voel ik me gefrustreerd en teleurgesteld als ik niet weet waarom de dingen zijn zoals ze zijn. Deze combinatie van vreugde en frustratie is zij aan zij een van de drijvende krachten achter mijn werk als wetenschapper.

En omdat veel van de meest interessante vragen in de wetenschap soms bijna ondoordringbare mysteries lijken, brengen nieuwe ontdekkingen mij (en de meeste andere wetenschappers) meestal een mengeling van hoop en ontsteltenis.

Een mysterie proberen op te lossen

Deze gemengde emoties zijn duidelijk zichtbaar bij de levenswetenschappers die ernaar streven de evolutionaire oorsprong van complexe, eukaryote cellen te begrijpen. Zoals wetenschapsjournalist Carl Zimmer terecht opmerkt, staat het evolutionaire proces dat eukaryote cellen produceerde uit eenvoudiger microben als "een van de diepste mysteries in de biologie". 1 En hoewel onderzoekers aanwijzingen blijven verzamelen over de oorsprong van eukaryote cellen, blijven ze belemmerd als het gaat om het aanbieden van een robuust, betrouwbaar evolutionair verslag van een van de belangrijkste overgangen van het leven.

De belangrijkste verklaring voor de evolutionaire oorsprong van eukaryote cellen is de endosymbiont-hypothese. Op het eerste gezicht lijkt dit idee goed te worden bewezen. Maar als je wat dieper in de details van dit model graaft, worden gapende gaten blootgelegd. En elke keer dat onderzoekers een nieuw begrip presenteren over deze veronderstelde evolutionaire overgang, legt het nog meer gebreken van het model bloot, waardoor de vreugde van ontdekking in frustratie verandert, zoals het nieuwste werk van een team van Japanse microbiologen bevestigt. 2

Voordat we het werk van de Japanse onderzoekers en de implicaties ervan voor de endosymbiont-hypothese uitpakken, is een snel overzicht van dit hoeksteenidee in de evolutietheorie op zijn plaats. (Als u bekend bent met de endosymbiont-hypothese en het bewijs ter ondersteuning van het model, ga dan gerust verder met De ontdekking van Lokiarchaeota)

Volgens dit idee zijn complexe cellen ontstaan ​​​​toen symbiotische relaties werden gevormd tussen eencellige microben nadat vrijlevende bacteriële en / of archaeale cellen werden overspoeld door een "gast" -microbe.

Een groot deel van de endosymbiont-hypothese draait om de oorsprong van het mitochondrion. Vermoedelijk begon dit organel als een endosymbiont. Evolutionaire biologen geloven dat deze microbe, eenmaal opgeslokt door de gastheercel, een permanente verblijfplaats innam, groeide en deelde in de gastheer. Na verloop van tijd werden de endosymbiont en de gastheer onderling afhankelijk, waarbij de endosymbiont een metabool voordeel voor de gastheercel verschafte, zoals het leveren van een bron van ATP. Op zijn beurt leverde de gastheercel voedingsstoffen aan de endosymbiont. Vermoedelijk evolueerde de endosymbiont geleidelijk tot een organel via een proces dat genoomreductie wordt genoemd. Deze reductie ontstond toen genen uit het genoom van de endosymbiont werden overgebracht naar het genoom van het gastheerorganisme.

Figuur 1: een afbeelding van de endosymbiont-hypothese. Afbeelding tegoed: Shutterstock

Bewijs voor de endosymbiont-hypothese

Ten minste drie bewijslijnen ondersteunen de hypothese:

  • De gelijkenis van mitochondriën met bacteriën. Het meeste bewijs voor de endosymbiont-hypothese draait om het feit dat mitochondriën ongeveer dezelfde grootte en vorm hebben als een typische bacterie en een dubbele membraanstructuur hebben zoals gramnegatieve cellen. Deze organellen delen zich ook op een manier die doet denken aan bacteriële cellen.
  • Mitochondriaal DNA. Evolutionaire biologen beschouwen de aanwezigheid van het kleine mitochondriale genoom als een overblijfsel van de evolutionaire geschiedenis van dit organel. Ze zien de biochemische overeenkomsten tussen mitochondriale en bacteriële genomen als verder bewijs voor de evolutionaire oorsprong van deze organellen.
  • De aanwezigheid van het unieke lipide, cardiolipine, in het mitochondriale binnenmembraan. Deze belangrijke lipidecomponent van bacteriële binnenmembranen wordt niet gevonden in de membranen van eukaryote cellen, behalve in de binnenmembranen van mitochondriën. In feite beschouwen biochemici cardiolipine als een kenmerkend lipide voor mitochondriën en een ander overblijfsel uit zijn evolutionaire verleden.

De ontdekking van Lokiarchaeota

Evolutionaire biologen hebben ook andere bewijslijnen ontwikkeld ter ondersteuning van de endosymbiont-hypothese. Zo hebben biochemici ontdekt dat de genetische kern (DNA-replicatie en de transcriptie en vertaling van genetische informatie) van eukaryote cellen lijkt op die van de Archaea. Deze overeenkomst suggereert voor veel biologen dat een microbe die tot het archaeale domein behoorde, diende als de gastheercel die aanleiding gaf tot eukaryote cellen.

Levenswetenschappers denken dat ze vooruitgang hebben geboekt bij het identificeren van de archaeale gastheer. In 2015 meldde een groot internationaal team van medewerkers de ontdekking van Lokiarchaeota, een nieuwe stam die behoort tot de Archaea. Deze stam groepeert met eukaryoten op de evolutionaire boom. Analyse van de genomen van Lokiarchaeota onthult de aanwezigheid van genen die coderen voor de zogenaamde eukaryote signature-eiwitten (ESP's). Deze genen zijn uniek voor eukaryote organismen. 3

Hoe opwindend de ontdekking ook was voor evolutionaire biologen, het was ook een bron van frustratie. Onderzoekers hebben deze groep microben niet ontdekt door microben te isoleren en te kweken in het laboratorium. In plaats daarvan ontdekten ze ze door DNA-fragmenten uit de omgeving te recupereren (een hydrothermisch ventilatiesysteem in de Atlantische Oceaan genaamd Loki's Castle, na Loki, de oude Noorse god van bedrog) en ze samen te voegen tot genoomsequenties. Door dit proces kwamen ze erachter dat Lokiarchaeota overeenkomt met een nieuwe groep Archaea, de Asgardians genaamd. Het gereconstrueerde "genoom" van Lokiarchaeota is van lage kwaliteit (1,4-voudige dekking) en onvolledig (8 procent van het genoom ontbreekt).

Mysterie opgelost?

Dus zonder daadwerkelijke microben om te bestuderen, konden levenswetenschappers het beste de celbiologie van Lokiarchaeota afleiden uit zijn genoom. Maar deze frustrerende beperking veranderde onlangs in opwinding toen een team van Japanse microbiologen de eerste microbe isoleerde en kweekte die tot deze groep archeonen behoort, genaamd Prometheoarchaeum syntrophicum. Het kostte onderzoekers bijna 12 jaar laboratoriumwerk om deze langzaam groeiende microbe uit sedimenten in de Stille Oceaan te isoleren en in het laboratorium te kweken. (Het duurt 14 tot 25 dagen voordat de microbe is verdubbeld.) Maar deze inspanning werpt nu zijn vruchten af, omdat het onderzoeksteam nu een glimp kan opvangen van wat volgens veel levenswetenschappers een vertegenwoordiger is van de gastheermicrobe die de eerste eukaryote cellen.

P. syntroficum is bolvormig en ongeveer 550 nm groot. In cultuur vormt deze microbe aggregaten rond een extracellulair polymeer materiaal dat het afscheidt. Het heeft ook ongebruikelijke op een membraan gebaseerde tentakelachtige uitsteeksels (van ongeveer 80 tot 100 nm lang) die zich uitstrekken vanaf het celoppervlak.

Onderzoekers waren niet in staat om een ​​zuivere cultuur van P. syntroficum omdat het een nauwe associatie vormt met andere microben. Het team heeft geleerd dat P. syntroficum leeft een syntrofische levensstijl, wat betekent dat het onderling afhankelijke relaties vormt met andere microben in de omgeving. specifiek, P. syntroficum produceert waterstof en formiaat als metabolische bijproducten die op hun beurt door partnermicroben worden weggevangen voor voedingsstoffen. Onderzoekers ontdekten ook dat P. syntroficum verbruikt aminozuren die extern in het groeimedium worden geleverd. Vermoedelijk betekent deze waarneming dat in de oceaanbodem sedimenten, P. syntroficum voedt zich met organische materialen die vrijkomen door zijn microbiële tegenhanger.

P.syntroficum en mislukte voorspellingen van de endosymbiont-hypothese

Beschikbaarheid van P. syntroficum Cellen geven onderzoekers nu de ongekende kans om een ​​microbe te bestuderen waarvan zij geloven dat ze representatief is voor de archaeale gastheer in de endosymbiont-hypothese. Is het mysterie opgelost? In plaats van de wetenschappelijke voorspellingen van leidende versies van de endosymbiont-hypothese te bevestigen, draagt ​​de biologie van dit organisme bij aan de frustratie en verwarring rond het evolutieverslag. Wetenschappelijke analyse levert drie vragen op voor de evolutionaire visie:

  • Ten eerste heeft deze microbe geen interne cellulaire structuren. Deze observatie staat als een mislukte voorspelling. Omdat Lokiarchaeota (en andere leden van de Asgard-archaeons) een groot aantal ESP's in hun genomen hebben, speculeerden sommige biologen dat de Asgardiaanse microben complexe subcellulaire structuren zouden hebben. Toch is deze verwachting niet uitgekomen voor P. syntroficum, ook al heeft deze microbe ongeveer 80 ESP's in zijn genoom.
  • Ten tweede kan deze microbe geen andere microben verzwelgen. Dit onvermogen dient ook als een mislukte voorspelling. Voorafgaand aan de teelt van P. syntroficum, analyse van de genomen van Lokiarchaeota identificeerde een aantal genen die betrokken zijn bij membraangerelateerde activiteiten, wat suggereert dat deze microbe mogelijk het vermogen had om andere microben te verzwelgen. Nogmaals, deze verwachting werd niet gerealiseerd voor P. syntrophicum. Deze waarneming is een belangrijke klap voor de endosymbiont-hypothese, die vereist dat de gastheercel cellulaire processen heeft om andere microben te verzwelgen.
  • Ten derde bestaan ​​de membranen van deze microbe uit typische archaeale lipiden en missen ze de enzymatische machinerie om typische bacteriële lipiden te maken. Dit dient ook als een mislukte voorspelling. Evolutionaire biologen hadden gehoopt dat P. syntroficum zou een oplossing bieden voor de lipidenverdeling (volgende sectie). Dat doet het niet.

Wat is de lipidenverdeling?

De lipidenverdeling verwijst naar het verschil in de chemische samenstelling van de celmembranen in bacteriën en archaea. Fosfolipiden vormen de celmembranen van beide soorten microben. Maar daar houdt de gelijkenis op. De chemische samenstelling van de fosfolipiden is verschillend in respectievelijk bacteriën en archaea.

Bacteriële fosfolipiden zijn opgebouwd rond een D-g-lycerolruggengraat die een fosfaatgroep heeft die op de sn-3-positie aan de glycerol is gebonden. Twee vetzuren zijn gebonden aan de D-glycerol-ruggengraat op de sn-1- en sn-2-positie. In water assembleren deze fosfolipiden tot dubbellaagse structuren.

Archaeale fosfolipiden zijn geconstrueerd rond een L-glycerolruggengraat (die membraanlipiden produceert met een andere stereochemie dan bacteriële fosfolipiden). De fosfaatgroep is bevestigd aan de sn-1-positie van glycerol. Twee isopreenketens zijn via etherbindingen aan de sn-2- en sn-3-posities van L-glycerol gebonden. Sommige archaeale membranen worden gevormd uit fosfolipide-dubbellagen, terwijl andere worden gevormd uit fosfolipide-monolagen.

Vermoedelijk dienen de structurele kenmerken van de archaeale fosfolipiden als een aanpassing waardoor ze bij uitstek geschikt zijn om stabiele membranen te vormen in de fysiek en chemisch zware omgevingen waarin veel archaea zich bevinden.

De lipidenverdeling frustreert de endosymbiont-hypothese

Als de gastheercel in het endosymbiont-evolutiemechanisme een archaeale cel is, volgt logischerwijs dat de membraansamenstelling van eukaryote cellen archaeaal zou moeten zijn. Het blijkt dat deze verwachting niet wordt ingelost. De celmembranen van eukaryote cellen lijken sterk op bacteriële, niet op archaeale, membranen.

Kan Lokiarchaeota de Lipid Divide doorkruisen?

Onderzoekers hadden gehoopt dat de ontdekking van Lokiarchaeota licht zou werpen op de evolutionaire oorsprong van eukaryote celmembranen. Omdat er geen echte organismen waren om te bestuderen, screenden onderzoekers het Lokiarchaeota-genoom op enzymen die zouden deelnemen aan de synthese van fosfolipiden, in de hoop aanwijzingen te vinden over hoe deze overgang mogelijk heeft plaatsgevonden.

Op basis van hun analyse voerden ze aan dat Lokiarchaeota een soort hybride fosfolipide zou kunnen produceren met kenmerken van zowel archaeale als bacteriële fosfolipiden. Toch bleef hun conclusie op zijn best speculatief. De enige manier om Lokiarchaeota-membranen als overgangsvorm tussen die gevonden in archaea en bacteriën vast te stellen, is door chemische analyse van de membranen uit te voeren. Met de isolatie en cultivatie van P. syntroficum deze analyse is mogelijk. Maar de resultaten ervan stellen alleen evolutionaire biologen teleur, omdat deze microbe typische archaeale lipiden in zijn membranen heeft en geen bewijs vertoont dat hij in staat is archaeale/bacteriële hybride lipiden te maken.

Een nieuw model voor de endosymbiont-hypothese?

Om zich niet te laten afschrikken door deze teleurstellende resultaten, stellen de Japanse onderzoekers een nieuwe versie van de endosymbiont-hypothese voor, in overeenstemming met P. syntroficum biologie. Voor dit model stellen ze zich voor dat de archaeale gastheer een zuurstofmetaboliserende, ATP-producerende bacterie verstrikt in de tentakelachtige structuren die afkomstig zijn van het cellulaire oppervlak. Na verloop van tijd vormt het verstrengelde organisme een mutualistische relatie met de archaeale gastheer. Uiteindelijk kapselt de gastheer de verstrengelde microbe in in een extracellulaire structuur die het lichaam van de eukaryote cel vormt, waarbij de gastheercel een proto-kern vormt.

Hoewel dit model consistent is met: P. syntroficum biologie, het is zeer speculatief en er ontbreekt ondersteunend bewijs. Om eerlijk te zijn, maken de Japanse onderzoekers dit punt juist wanneer ze stellen: "verder bewijs is vereist om dit vermoeden te ondersteunen." 5

Dit werk laat zien hoe wetenschappelijke vooruitgang helpt bij het valideren of ongeldig maken van modellen. Hoewel veel biologen de endosymbiont-hypothese als een overtuigende, gevestigde theorie beschouwen, blijven er aanzienlijke hiaten in ons begrip van de oorsprong van eukaryote cellen. (Voor een uitgebreidere bespreking van deze storingen zie de Bronnen sectie.) Naar mijn mening als biochemicus zijn sommige van deze hiaten onoverbrugbare kloven die mijn scepsis motiveren over de endosymbiontenhypothese, in het bijzonder, en de evolutionaire benadering om de oorsprong van eukaryote cellen in het algemeen te verklaren.

Natuurlijk leidt mijn scepsis tot een andere vraag: is het mogelijk dat de oorsprong van eukaryote cellen het handwerk van een Schepper weerspiegelt? Ik ben blij te kunnen zeggen dat het antwoord "ja" is.


2 antwoorden 2

De relatie tussen de drie is zo overdreven gecompliceerd vanwege horizontale genoverdracht, d.w.z. cellen delen delen van hun genoom met anderen in plaats van de normale overdracht aan de volgende generatie. Dit werkt tussen eukaryoten, archaea en bacteriën en veroorzaakt de vermenging van de drie.

Een overzicht (oorspronkelijk voorgesteld door Woese et al):

  • Bacteriën zijn het eenvoudigst gezien cellulaire organisatie. Ze hebben geen kern of andere interne membranen en geen cytoskelet. Hun DNA is over het algemeen "rommelvrij"* (d.w.z. geen introns), niet gebonden door histonen ("organiserende" eiwitten) en de organisatie van regulerende sequenties is relatief eenvoudig, meestal met één 'operator'-sequentie vóór een gen.
  • Eukaryoten zijn in vergelijking daarmee complexe cellen. Ze hebben een kern en zitten vol interne membranen (ER, golgi, blaasjes. ). Door hun complexe cytoskelet kunnen ze in vergelijking daarmee erg groot worden. Hun DNA zit meestal vol met min of meer "rommel"*, georganiseerd in strakke bundels door histonen en ze hebben de neiging om een ​​belachelijke hoeveelheid regulerende sequenties lang daarvoor te hebben, net aan het begin en zelfs binnenkant genen. Heel belangrijk, ze bezitten endosymbionten zoals je zei - mitochondriën of plasmiden, waarschijnlijk afgeleid van een protobacterie.
  • Archaea lijkt in eerste instantie een mengsel van beide te zijn. Een mooie manier om het samen te vatten (hoewel niet erg nauwkeurig) is "eukaryoot in de kleding van een bacterie". Hun cellen lijken veel op prokaryoten omdat ze even groot zijn, geen kern, endomembranen of cytoskelet hebben. Het DNA van sommige archaea's is gebonden door histonen en ze gebruiken vergelijkbare machines als eukaryoten voor DNA-replicatie, transcriptie en translatie.

Een mogelijke verklaring hiervoor (theorie van Margulis & Schwartz zoals uitgelegd door mijn docent) is: van de laatste universele gemeenschappelijke voorouder divergeerden de eerste prokaryoten en archaea. Na deze vertakking evolueerden de verschillen in genetische machinerie. Archaea vertakt zich vervolgens en produceerde een protoeukaryote lijn die verder ging met endosymbiose met enkele protobacteriën. Dat zou de overeenkomsten verklaren die ik hierboven heb geschetst: vergelijkbare celstructuur tussen archaea en prokaryoten, maar vergelijkbare genetische machinerie tussen archaea en eukaryoten.

Het wordt echter een beetje ingewikkelder, omdat archaea en bacteriën genetisch materiaal kunnen uitwisselen, en eukaryoten hebben veel van het DNA van hun endosymbionten in hun eigen genoom opgenomen, zodat je uiteindelijk allemaal een enorme mix van genen van de anderen hebt.

Bewerken: Genetische machinerie verwijst naar de enzymen die worden gebruikt voor DNA-replicatie en transcriptie (DNA- en RNA-polymerase en de transcriptie-initiatiefactoren) en translatie (ribosomen en verschillende andere betrokken translatiefactoren). Bijvoorbeeld: Prokaryoten hebben slechts één type RNA-polymerase dat sigmafactor gebruikt om de startplaats te binden. Eukaryoten en archaea hebben beide drie soorten RNA-polymerase die TATA-bindend eiwit gebruiken voor initiatie. Of: In Prokaryoten codeert het translatiestartcodon voor formyl-methionine, terwijl het in eukaryoten en archaea codeert voor "normaal" methionine. (Bron)

*) Niet gerelateerd aan uw vraag, maar ter verdediging: ik ben me ervan bewust dat het gebruik van het woord "junk" tegenwoordig enigszins onaanvaardbaar is, omdat het veronderstelt dat er "nuttig" en "onbruikbaar" genetisch materiaal is. Ook is vastgesteld dat een deel van wat als rommel werd beschouwd een regulerende functie heeft enz. Het is echter ook een feit dat van veel is vastgesteld dat het geen enkele functie heeft voor de cel, het meeste parasitair DNA dat dood is of nog steeds gelukkig repliceren weg (LINE's en SINE's). Dat wil zeggen, "rommel" naar de cel.


Nieuwe theorie suggereert alternatief pad dat leidde tot opkomst van de eukaryote cel

Als fundamentele eenheid van het leven staat de cel centraal in de hele biologie. Een beter begrip van hoe complexe cellen evolueerden en werken, belooft nieuwe onthullingen op uiteenlopende gebieden als kankeronderzoek en de ontwikkeling van nieuwe gewassen.

Maar diep nadenken over hoe de eukaryote cel is ontstaan, is verbazingwekkend weinig. Nu echter, een gewaagd nieuw idee van hoe de eukaryote cel en, bij uitbreiding, al het complexe leven is ontstaan, geeft wetenschappers de kans om enkele van de belangrijkste dogma's van de biologie opnieuw te onderzoeken.

Al het complexe leven - inclusief planten, dieren en schimmels - bestaat uit eukaryote cellen, cellen met een kern en andere complexe interne machines die worden gebruikt om de functies uit te voeren die een organisme nodig heeft om in leven en gezond te blijven. Mensen zijn bijvoorbeeld samengesteld uit 220 verschillende soorten eukaryote cellen - die, in groepen werken, alles regelen, van denken en voortbewegen tot reproductie en immuunafweer.

De oorsprong van de eukaryote cel wordt dus beschouwd als een van de meest kritische evolutionaire gebeurtenissen in de geschiedenis van het leven op aarde. Als het niet ergens tussen 1,6 en 2 miljard jaar geleden had plaatsgevonden, zou onze planeet een heel andere plaats zijn, volledig bevolkt door prokaryoten, eencellige organismen zoals bacteriën en archaea.

Voor het grootste deel zijn wetenschappers het erover eens dat eukaryote cellen zijn ontstaan ​​​​uit een symbiotische relatie tussen bacteriën en archaea. Archaea - die vergelijkbaar zijn met bacteriën maar veel moleculaire verschillen hebben - en bacteriën vertegenwoordigen twee van de drie grote domeinen van het leven. De derde wordt vertegenwoordigd door eukaryoten, organismen die zijn samengesteld uit de meer complexe eukaryote cellen.

Eukaryote cellen worden gekenmerkt door een uitgebreide innerlijke architectuur. Dit omvat onder andere de celkern, waar genetische informatie in de vorm van DNA is ondergebracht in mitochondriën met een dubbel membraan, membraangebonden organellen, die de chemische energie leveren die een cel nodig heeft om te functioneren en het endomembraansysteem, dat verantwoordelijk is voor voor het transporteren van eiwitten en lipiden over de cel.

De heersende theorie stelt dat eukaryoten ontstonden toen een bacterie werd ingeslikt door een archeon. De verzwolgen bacterie, volgens de theorie, gaf aanleiding tot mitochondriën, terwijl geïnternaliseerde stukken van het buitenste celmembraan van de archaeon de andere interne compartimenten van de cel vormden, inclusief de kern en het endomembraansysteem.

"De huidige theorie wordt algemeen aanvaard, maar ik zou niet zeggen dat hij 'vast' is, aangezien niemand serieus alternatieve verklaringen lijkt te hebben overwogen", legt David Baum uit, een professor botanie en evolutiebioloog aan de Universiteit van Wisconsin-Madison die samen met zijn neef , heeft celbioloog Buzz Baum van het University College London een nieuwe theorie geformuleerd voor de evolutie van eukaryote cellen. Bekend als de 'inside-out'-theorie van de evolutie van eukaryote cellen, werd onlangs (28 oktober 2014) in het open access-tijdschrift een alternatieve kijk gepubliceerd op hoe complex het leven is ontstaan. BMC Biologie.

De inside-out theorie voorgesteld door de Baums suggereert dat eukaryoten geleidelijk evolueerden naarmate celuitsteeksels, blebs genaamd, zich uitstrekten om vrijlevende mitochondria-achtige bacteriën te vangen. Door energie te halen uit de opgesloten bacteriën en door bacteriële lipiden - onoplosbare organische vetzuren - als bouwmateriaal te gebruiken, werden de blaasjes groter, uiteindelijk overspoelden ze de bacteriën en creëerden ze de membraanstructuren die de interne compartimentgrenzen van de cel vormen.

"Het idee is enorm eenvoudig", zegt David Baum, die 30 jaar geleden als student aan de Universiteit van Oxford voor het eerst begon na te denken over een alternatieve theorie om de opkomst van de eukaryote cel te verklaren. "Het is een radicale heroverweging, nemen wat we dachten te weten (over de cel) en het binnenstebuiten keren."

Van tijd tot tijd stofte David Baum zijn rudimentaire idee af en deelde het met anderen, waaronder wijlen Lynn Margulis, de Amerikaanse wetenschapper die de theorie over de oorsprong van eukaryote organellen ontwikkelde. Het afgelopen jaar hebben Buzz en David Baum hun idee verfijnd en gedetailleerd, dat, zoals elke goede theorie, voorspellingen doet die toetsbaar zijn.

"Ten eerste suggereerde het inside-out-idee onmiddellijk een gestage stapsgewijze evolutie die weinig cellulaire of moleculaire innovaties vereiste. Dit is precies wat nodig is voor een evolutionair model", stelt Buzz Baum, een expert op het gebied van celvorm en -structuur. "Ten tweede suggereerde het model een nieuwe manier om naar moderne cellen te kijken."

Moderne eukaryote cellen, zegt Buzz Baum, kunnen worden ondervraagd in de context van de nieuwe theorie om veel van hun onverklaarde kenmerken te beantwoorden, waaronder waarom nucleaire gebeurtenissen lijken te zijn geërfd van archaea, terwijl andere kenmerken lijken te zijn afgeleid van de bacteriën.

"Het is verfrissend om te zien hoe mensen holistisch over de cel nadenken en gebaseerd op hoe cellen en organismen zich hebben ontwikkeld", zegt Ahna Skop, een professor in de genetica van UW-Madison en een expert op het gebied van celdeling. Het idee is "logisch en goed doordacht. Ik heb het artikel al naar elke celbioloog gestuurd die ik ken. Het is gewoon logisch om over de cel en de inhoud ervan na te denken in de context van waar ze vandaan komen."

De manier waarop cellen werken wanneer ze zich delen, merkt ze op, vereist het samenspel van moleculen die zich in de loop van vele miljoenen jaren hebben ontwikkeld om cellen in tweeën te knippen tijdens het celdelingsproces. Dezelfde moleculaire functies, zo stelt ze, kunnen worden hergebruikt op een manier die overeenkomt met de theorie die door de Baums is ontwikkeld. "Waarom zou je de energie verspillen aan het opnieuw maken van iets dat duizenden jaren geleden is gemaakt om in een cel te knijpen? De functies van deze eiwitten evolueren en veranderen gewoon als de structuur en functie van het organisme veranderen."

Meer weten over hoe de eukaryote cel is ontstaan, belooft biologen te helpen bij het bestuderen van de fundamentele eigenschappen van de cel, wat op zijn beurt op een dag zou kunnen leiden tot een beter begrip van zaken als kanker, diabetes en andere celgerelateerde ziekten, veroudering en de ontwikkeling van waardevolle nieuwe eigenschappen voor belangrijke gewassen.

Een van de manieren om de evolutionaire geschiedenis van de eukaryote cel uit te werken, is echter dat, in tegenstelling tot veel andere gebieden van de biologie, het fossielenbestand weinig helpt. "Als het gaat om individuele cellen, is het fossielenbestand zelden erg nuttig", legt David Baum uit. "Het is zelfs moeilijk om een ​​eukaryote cel van een prokaryotische cel te onderscheiden. Ik heb wel gezocht naar bewijs van microfossielen met uitsteeksels, maar het is niet verrassend dat er geen goede kandidaten waren."

Een potentieel vruchtbaarder manier om te verkennen, suggereert hij, zou zijn om te zoeken naar tussenvormen van cellen met enkele, maar niet alle, kenmerken van een volwaardige eukaryoot. "De implicatie is dat tussenproducten die wel bestonden uitstierven, hoogstwaarschijnlijk vanwege concurrentie met volledig ontwikkelde eukaryoten."

Maar met een meer gedetailleerd begrip van hoe complexe cellen zich ontwikkelden, is het misschien mogelijk om levende tussenvormen te identificeren, zegt David Baum: "Ik hoop echt dat als we erachter komen hoe de eukaryote boom geworteld is, we misschien een paar eukaryoten zullen vinden die tussenliggende eigenschappen hebben."

"Dit is een geheel nieuwe kijk (op de eukaryote cel), die ik fascinerend vind", merkt UW-Madison biochemieprofessor Judith Kimble op. "Ik heb geen idee of het goed of fout is, maar ze hebben goed werk verricht door in detail te werken en toetsbare hypothesen aan te leveren. Dat is op zich al ongelooflijk nuttig."


Oorsprong van DNA-replicatie en transcriptie

De evolutionaire verbindingen tussen de polymerasen van cellulaire organismen en virussen kunnen worden gesuperponeerd op de evolutionaire levensboom die is gebaseerd op de fylogenieën van de universele eiwitten, namelijk de componenten van het translatiesysteem en de grote RNAP-subeenheden. Deze superpositie suggereert een aannemelijk evolutionair scenario voor de evolutie van de replicatieve DNAP's dat verweven is met de evolutie van RNAP's en RdRP's (Fig. 2). Gezien de alomtegenwoordigheid van de RNAP's met twee DPBB-bevattende subeenheden in alle 3 de domeinen van het leven, dateert dit enzym duidelijk ouder dan de LUCA (Fig. 2a). De bestaande RNAP's nemen gemakkelijk RdRP-activiteit aan, zoals aangetoond door de schijnbare evolutionaire afleiding van eRdRP van de katalytische subeenheid van faag-RNAP [27], de betrokkenheid van plant-RNAP II bij viroïde-replicatie [66, 67] en dierlijk RNAP II bij hepatitis-deltavirus replicatie [68] en experimentele gegevens over het vermogen van RNAP's om RNA in vitro als sjabloon te gebruiken onder bepaalde omstandigheden, zoals moleculaire crowding [69].

Voorgesteld scenario voor de oorsprong en vroege evolutie van DNA-replicatie en transcriptie. een Evolutie van cellulaire (bovenste) en virale (onderste) polymerasen van respectievelijk een dubbel-psi bèta-vat (DPBB) en RNA-herkenningsmotief (RRM)-bevattende eiwitten. De eerste op DPBB en RRM gebaseerde polymerasen zijn waarschijnlijk ontstaan ​​in protocellen in de vroegste stadia van evolutie, voorafgaand aan de opkomst van de Last Universal Cellular Ancestor (pre-LUCA) polymerasen die verantwoordelijk zijn voor LUCA's genoomreplicatie en transcriptie geëvolueerd van een gemeenschappelijke voorouder. Op DPBB gebaseerde RNAP's werden in beide richtingen uitgewisseld tussen de cellulaire en virale werelden. B Scenario voor de evolutie van DNA-replicatiemachines in de 3 levensdomeinen. De meervoudige vormen van PolB die zowel in archaea als in eukaryoten voorkomen, zijn omwille van de eenvoud niet weergegeven. Verschillende domeinen en subeenheden worden aangegeven met verschillende vormen en kleuren. Gele ster geeft een actief exonucleasedomein aan. Merk op dat de DP1-subeenheid in de eukaryote DNAP's een geïnactiveerd exonuclease is. DPBB wordt aangegeven met een drievoudig hashtag-symbool, terwijl palmdomeinen (RRM) worden aangegeven met pijlen. (e)RdRP, (eukaryote) RNA-afhankelijke RNA-polymerase (ss)RNAP, (single-subunit) DNA-afhankelijke RNA-polymerase RT, reverse transcriptase PolA, B, C en D, DNA-polymerasen van families A, B, C , en D DP1, kleine subeenheid van PolD met exonuclease-activiteit DP2, grote subeenheid van PolD met DNA-polymerase-activiteit RH, ribonuclease H-domein exo, exonucleasedomein CTD, C-terminaal domein PIP, PCNA-interactief motief MGE, mobiele genetische elementen

Het lijkt dus waarschijnlijk dat het voorouderlijke DPBB-polymerase een RdRP was dat ouder was dan de oorsprong van DNA-replicatie (dwz de komst van DNA als het genetische materiaal) [8, 21] en dat dit ten minste een van de enzymen zou kunnen zijn die verantwoordelijk zijn voor RNA. replicatie (zie hieronder). Gezien het feit dat alle bestaande polymerasen in deze lijn twee DPBB-domeinen bevatten, lijkt het zeer waarschijnlijk dat het oorspronkelijke replicatieve polymerase al dit karakteristieke paar DPBB-domeinen bezat die beide essentiële aminozuurresiduen aan de katalytische plaats bijdragen. Deze domeinen zijn mogelijk geëvolueerd via duplicatie van een enkel voorouderlijk DPBB-domein (enkele DPBB-domeinen zijn aanwezig in een verscheidenheid aan metabole enzymen [21]) en zouden in een enkele of in twee subeenheden hebben verbleven (Fig. 2a). De voorouderlijke DPBB-vorm die aanleiding gaf tot het eerste eiwit RdRP zou kunnen zijn begonnen als een niet-katalytisch RNA-bindend domein dat functioneerde als een cofactor voor ribozyme RdRP's, maar na de duplicatie ontwikkelde de polymerase-activiteit en verdrong het ribozym. Met name gezien de schijnbare oorsprong van de DPBB-vouw van het zogenaamde RIFT-vat dat wordt aangetroffen in eiwitten zoals EF-Tu-achtige translatiefactoren en ribosomaal eiwit L3 [70], kunnen de op DPBB gebaseerde replicatie- en transcriptiemachines geworteld zijn in de translatieapparaat dat DNA-genomen voorafging.

De oorsprong van op DNA gebaseerde cellen omvatte differentiatie van het oorspronkelijke twee-DPBB RdRP in twee verschillende lijnen: (1) het eerste replicatieve DNAP dat homoloog is aan de bestaande archaeale PolD en (2) RNAP dat verantwoordelijk is voor transcriptie (Fig. 2a). De scheiding van de replicatie- en transcriptiemachines zou kunnen zijn versneld door de aanwas van extra domeinen in beide klassen van enzymen. De opkomst van een DNAP dat in staat is tot processieve DNA-synthese die nodig is voor replicatie, werd mogelijk gemaakt door de fusie van het DPBB-polymerase met een Zn-vingerbevattend DNA-bindend en PCNA-bindend eiwit dat aanleiding gaf tot het CTD en een afzonderlijke fusie tot een RNA-bindend KH-domein dat het N-terminale domein van het DNAP werd [20]. De oorspronkelijke functie van de schuifklem blijft onduidelijk, maar gezien de essentie ervan in alle drie de levensdomeinen, is het zeer waarschijnlijk dat een PCNA-achtige schuifklem een ​​onderdeel was van het replisome van de LUCA. Het behoud van het PIP-motief in zowel PolD als eukaryote PolB [52] suggereert inderdaad sterk dat PCNA-binding en gebruik als glijdende klem tijdens replicatie voorouderlijke kenmerken zijn. Dienovereenkomstig was in dit scenario het replicatieve DNAP van LUCA een DPBB-CTD-enzym dat vervolgens overleefde als PolD en zijn rol in replicatie behield, in alle archaea behalve Crenarchaeota (figuur 2b). Additionally, either already in LUCA or at an early stage of archaeal evolution, PolD acquired a distinct small subunit, a phosphoesterase that became the proofreading exonuclease [20, 71]. Assuming that the ancestral RdRP contained the two DPBB domains within a single polypeptide, in the transcription lineage, the ancestral two-DPBB enzyme split into the two subunits each of which captured multiple additional domains including a clamp unrelated to PCNA [21, 26]. An alternative possibility is the fusion of the two ancestral DPBB-containing subunits in PolD. The subsequent evolution of RNAPs involved multiple, independent secondary fusions in archaea and bacteria as well as one or more fusion events that gave rise to the DPBB-based single-subunit bacteriophage RNAPs, one of which was recruited for the eRdRP function in eukaryotic RNAi (Fig. 2a) [72].

Post-LUCA, at the point of divergence between archaea and bacteria, the ancestral DPBB-containing replicative DNAP was displaced by PolC in the bacterial lineage (Fig. 2b). The bacterial DNAP apparently originated from an ancestral Polβ family nucleotidyltransferase although high divergence obscures its specific ancestry. The evolution of archaea involved the acquisition of multiple B family DNAPs (Fig. 2b). Given the widespread of this DNAP family in viruses, the virus origin of archaeal PolBs appears most likely. Ultimately, given the conservation of the core RRM domain, which most likely originated in the RNA-protein world (Fig. 2a), PolB, conceivably, evolved within the pool of mobile genetic elements including primordial viruses that would parasitize on protocells even in the pre-LUCA era. Specifically, PolB could originate from the RT of primordial retroelements. PolBs were similarly acquired by several groups of bacteria, apparently, at later stages of evolution (Fig. 2b), and in these cases, clearly, from bacteriophages. Thus, the PolB line of descent seems to represent the second, after the DPBB line, evolutionary path from a primordial RNA-binding domain (i.e., RRM) to both RNA and DNA polymerases.

In most archaea, PolBs are not involved in replication but rather in repair-related functions. However, in Crenarchaeota, two paralogous PolB forms replaced the ancestral PolD as the replicative DNAPs. A similar displacement occurred at the onset of the evolution of eukaryotes. In this case, PolB apparently recombined with PolD, replacing the polymerase domain but retaining the CTD [40] (Fig. 2b). Subsequent duplications of PolB at the onset of the evolution of eukaryotes yielded DNAPs ε, δ, α, and ξ, the first two of which are responsible for replication. The evolution of PolB in eukaryotes also involved inactivation of the small exonuclease subunit (archaeal DP1) that retained a structural role. Conceivably, the exonuclease activity of the small subunit became dispensable in eukaryotes due to its functional redundancy with the exonuclease domain of the PolB which replaced the PolD large subunit (archaeal DP2) [71].

The transition from DNA to RNA synthesis occurred also in the evolution of the family A of DNAPs. The origin of PolA that is conserved in nearly all bacteria and clearly is ancestral in the bacterial domain remains uncertain. One possibility is that PolA was derived from an ancestral RRM polymerase, perhaps, in a virus, and then was captured by the bacterial ancestor. In bacteria, PolA is a repair enzyme that is not directly involved in replication, but it functions as the replicative polymerase in some viruses and in eukaryotic mitochondria. Notably, PolA was captured by a group of phages as a single-subunit RNAP and was subsequently recruited in the same capacity by eukaryotic mitochondria, in all likelihood, from a phage [73, 74]. Thus, recruitment of viral polymerases, which are often more catalytically efficient than cellular counterparts [75, 76], by cellular organisms appears to be a recurrent theme in evolution, with postulated replacement of PolD by PolB at the onset of eukaryotes being but one example (albeit one of major importance).

Finally, a notable case of switching from RNA to DNA synthesis is the family of archaeal-eukaryotic primases (AEP), another group of RRM (Palm) domain polymerases [77, 78]. The primary function of AEP appears to be the synthesis of RNA primers in archaea, eukaryotes, and many large viruses, such as the NCLDV and herpesviruses. However, many plasmids and other mobile genetic elements in prokaryotes apparently employ AEP (also known as PrimPol) as the replicative DNAP [79].


Methoden:

The original sequence seeds used to build the homology groups in Fig. 2 were selected from the literature (Table 2) and the KEGG database (http://www.genome.jp/kegg/). All vs. all reciprocal BLASTp searches were carried out [60]. The homology groups were manually built from the inspection of the reciprocal BLASTp: hits with an e-value inferior to 1e-05 were automatically considered to belong to the same homology group proteins with two or more hits from the same homology group and e-values ranging between 0.01 and 1e-05 were also included in the homology group. Information from the literature was appealed to confirm or suggest particular homologies that were not unambiguously determined with simple reciprocal BLAST, e.g. in the case of the lumen GTs [59]. These cases of ambiguous homology appear as uncertain (empty white shapes in Fig. 2).

The same sequence seeds were used for the phylogenetic analyses. Local genomic databases were constructed for each domain of life from a selection of representative genomes (Additional file 9). BLASTp with default parameters were carried out against these local databases. These results were complemented with supplementary BLASTs against the same genomes carried out with alternative seeds and manual searches in the orthologue databases EggNOG (http://eggnogdb.embl.de/#/app/home, [102]) and OMA browser (http://omabrowser.org/oma/home/, [103]) to make sure that no orthologues were missed in the Table 1. Sequences too long, too short or for which the protein domain under study was not detectable using the Pfam database 28.0 (http://pfam.xfam.org/) were removed from the rest of the analyses. Some exceptions were applied when necessary as, for example, the euryarchaeal MurG-like homologues, which were kept for the N-terminal analysis despite their sequences being too divergent for Pfam to detect their respective protein domain in them. Preliminary alignments were carried out using MUSCLE v3.8.31 [104], sequences were trimmed using the program NET of the MUST package [105] and preliminary phylogenies were reconstructed using FastTree v.2.1.7 [106]. These preparatory analyses were examined for the overall topology of the trees, and used to select representative sequences for smaller datasets that could be used with more accurate phylogenetic reconstruction methods. Once the representative sequences had been selected, a new MUSCLE alignment was carried out on the Guidance server (http://guidance.tau.ac.il/ver2/, [107]). The alignments are available in the Additional file 10. The guidance statistical values on the alignment were used to make an informed choice to trim the sequences for the final phylogenetic reconstructions, and the trimmed alignments are reported in the Additional file 11. The final phylogenies were constructed using the programs MrBayes 3.2.6 [108] and RaxML-HPC2 8.1.24 [109] implemented in the CIPRES Science Gateway [110]. The MrBayes analysis used a LG substitution model [111] and 4 categories for the Γ distribution of substitution rates. Four chains of 1,000,000 generations were run, trees were sampled every 100 generations and the first 25 % generations were discarded as “burn in”. The RaxML reconstructions used the LG + Γ model [112] and 4 rate categories. A hundred bootstrap replicates were carried out with the same model to evaluate node support. The Bayesian and maximum likelihood phylogenies gave comparable results. The bootstrap support from RaxML of the main basal nodes was reported on the published Bayesian trees.

In some cases, the basic BLASTp search did not provide satisfactory results. When too many prokaryotic homologues were detected (e.g. GT1 and GT2 superfamilies), a smaller prokaryotic genome list was used for the preliminary analyses (Additional file 9). These earlier results were curated and only the closest homologues to the eukaryotic proteins of interest were kept. Supplementary sequences from the regular prokaryotic local genomic database were added later on to improve the prokaryotic diversity of the analyses. At that step, however, only the closest prokaryotic relatives were kept, so recent paralogues may have been missed. On the contrary, when very few similar sequences were detected in a domain of life, the searches were extended to the non-redundant (nr) sequences annotated as belonging to that domain of life on GenBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/Genbank). If similar sequences could not be detected using these methods (e.g. lumen GTs in prokaryotes), HMM profiles were built from the MUSCLE alignments of the eukaryotic sequences and were used to look for distant homologues using the hmmsearch tool implemented in the HMMER v3.1b2 webserver (http://hmmer.org/, [81]). Homologues found in this way were validated as suitable candidates based on protein domain information from Pfam or functional annotation from the literature. The validated prokaryotic homologues were then used to carry out BLASTp or psi-BLAST searches [82], either against the regular list of genomes or the nr sequences from GenBank, depending on the results.


We thank Dr. Joanna Wolfe for helpful comments and discussions.

Adams, K. L., and Palmer, J. D. (2003). Evolution of mitochondrial gene content: gene loss and transfer to the nucleus. Mol. fylogenet. Evol. 29, 380�. doi: 10.1016/S1055-7903(03)00194-5

Beiko, R. G., Harlow, T. J., and Ragan, M. A. (2005). Highways of gene sharing in prokaryotes. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 102, 14332�. doi: 10.1073/pnas.0504068102

Benson, R. B. J. (2012). Interrelationships of basal synapsids: cranial and postcranial morphological partitions suggest different topologies. J. Syst. Palaeontol. 10, 601�. doi: 10.1080/14772019.2011.631042

Benton, M. J. (2008). Classification and phylogeny of the diapsid reptiles. Zool. J. Linn. Soc. 84, 97�. doi: 10.1111/j.1096-3642.1985.tb01796.x

Benton, M. J. (2015). Vertebrate Palaeontology. Hoboken, NJ: Wiley Blackwell.

Bonen, L., and Calixte, S. (2006). Comparative analysis of bacterial-origin genes for plant mitochondrial ribosomal proteins. Mol. Biol. Evol. 23, 701�. doi: 10.1093/molbev/msj080

Boussau, B., Gueguen, L., and Gouy, M. (2008). Accounting for horizontal gene transfers explains conflicting hypotheses regarding the position of aquificales in the phylogeny of Bacteria. BMC Evol. Biol. 8:272. doi: 10.1186/1471-2148-8-272

Cavalier-Smith, T. (2009). Predation and eukaryote cell origins: a coevolutionary perspective. Int. J. Biochem. Cel Biol. 41, 307�. doi: 10.1016/j.biocel.2008.10.002

Da Cunha, V., Gaia, M., Nasir, A., and Forterre, P. (2018). Asgard archaea do not close the debate about the universal tree of life topology. PLoS Genet. 14:e1007215. doi: 10.1371/journal.pgen.1007215

Dey, G., Thattai, M., and Baum, B. (2016). On the archaeal origins of eukaryotes and the challenges of inferring phenotype from genotype. Trends Cell Biol. 26, 476�. doi: 10.1016/j.tcb.2016.03.009

Eme, L., Spang, A., Lombard, J., Stairs, C. W., and Ettema, T. J. G. (2017). Archaea and the origin of eukaryotes. nat. Rev. Microbiol. 15, 711�. doi: 10.1038/nrmicro.2017.133

Falcon-Lang, H. J., Benton, M. J., and Stimson, M. (2007). Ecology of early reptiles inferred from lower pennsylvanian trackways. J. Geol. Soc. 164, 1113�. doi: 10.1144/0016-76492007-015

Forterre, P. (2013). The common ancestor of archaea and eukarya was not an archaeon. Archaea 2013:372396. doi: 10.1155/2013/372396

Gogarten, J. P., Rausch, T., Bernasconi, P., Kibak, H., and Taiz, L. (1989). Molecular evolution of H+-ATPases. I. Methanococcus en Sulfolobus are monophyletic with respect to eukaryotes and Eubacteria. Z. Naturforsch. C 44, 641�.

Gribaldo, S., Poole, A. M., Daubin, V., Forterre, P., and Brochier-Armanet, C. (2010). The origin of eukaryotes and their relationship with the Archaea: are we at a phylogenomic impasse? nat. Rev. Microbiol. 8, 743�. doi: 10.1038/nrmicro2426

Hartman, H., and Fedorov, A. (2002). The origin of the eukaryotic cell: a genomic investigation. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 99, 1420�. doi: 10.1073/pnas.032658599

Hennell James, R., Caceres, E. F., Escasinas, A., Alhasan, H., Howard, J. A., Deery, M. J., et al. (2017). Functional reconstruction of a eukaryotic-like E1/E2/(RING) E3 ubiquitylation cascade from an uncultured archaeon. nat. gemeenschappelijk. 8:1120. doi: 10.1038/s41467-017-01162-7

Hennig, W. (1966). Phylogenetic Systematics. Urbana: University of Illinois Press.

Huang, J. (2013). Horizontal gene transfer in eukaryotes: the weak-link model. Bio-essays 35, 868�. doi: 10.1002/bies.201300007

Iwabe, N., Kuma, K., Hasegawa, M., Osawa, S., and Miyata, T. (1989). Evolutionary relationship of archaebacteria, eubacteria, and eukaryotes inferred from phylogenetic trees of duplicated genes. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 86, 9355�. doi: 10.1073/pnas.86.23.9355

Kammerer, C. F., Angielczyk, K. D., and Frཫisch, J. (eds) (2014). “Society of vertebrate paleontology. Meeting,” in Early Evolutionary History of the Synapsida, (Dordrecht: Springer).

Klinger, C. M., Spang, A., Dacks, J. B., and Ettema, T. J. (2016). Tracing the archaeal origins of eukaryotic membrane-trafficking system building blocks. Mol. Biol. Evol. 33, 1528�. doi: 10.1093/molbev/msw034

Koonin, E. V. (2010). The origin and early evolution of eukaryotes in the light of phylogenomics. Genoom Biol. 11:209. doi: 10.1186/gb-2010-11-5-209

Koumandou, V. L., Wickstead, B., Ginger, M. L., van der Giezen, M., Dacks, J. B., and Field, M. C. (2013). Molecular paleontology and complexity in the last eukaryotic common ancestor. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 48, 373�. doi: 10.3109/10409238.2013.821444

Lasek-Nesselquist, E., and Gogarten, J. P. (2013). The effects of model choice and mitigating bias on the ribosomal tree of life. Mol. fylogenet. Evol. 69, 17�. doi: 10.1016/j.ympev.2013.05.006

Lynch, M., and Marinov, G. K. (2017). Membranes, energetics, and evolution across the prokaryote-eukaryote divide. eLife 6:e20437. doi: 10.7554/eLife.20437

Martijn, J., and Ettema, T. J. (2013). From archaeon to eukaryote: the evolutionary dark ages of the eukaryotic cell. Biochem. Soc. Trans. 41, 451�. doi: 10.1042/BST20120292

Martin, W., and Koonin, E. V. (2006). Introns and the origin of nucleus-cytosol compartmentalization. Natuur 440, 41�. doi: 10.1038/nature04531

McCutcheon, J. P. (2016). From microbiology to cell biology: when an intracellular bacterium becomes part of its host cell. Curr. Opin. Cel Biol. 41, 132�. doi: 10.1016/j.ceb.2016.05.008

Nasir, A., Kim, K. M., Da Cunha, V., and Caetano-Anolles, G. (2016). Arguments reinforcing the three-domain view of diversified cellular life. Archaea 2016:1851865. doi: 10.1155/2016/1851865

Nowack, E. C. M., and Weber, A. P. M. (2018). Genomics-informed insights into endosymbiotic organelle evolution in photosynthetic eukaryotes. Ann. Rev. Plant Biol. 69, 51�. doi: 10.1146/annurev-arplant-042817-040209

O’Malley, M. A., and Powell, R. (2016). Major problems in evolutionary transitions: how a metabolic perspective can enrich our understanding of macroevolution. Biol. Filos. 31, 159�. doi: 10.1007/s10539-015-9513-z

Pittis, A. A., and Gabaldon, T. (2016). Late acquisition of mitochondria by a host with chimaeric prokaryotic ancestry. Natuur 531, 101�. doi: 10.1038/nature16941

Poole, A. M. (2010). 𠇎ukaryote evolution: the importance of the stem group,” in Evolutionary Genomics and Systems Biology, ed. G. Caetano-Annoles (Hoboken, NJ: John Wiley), 63�. doi: 10.1002/9780470570418.ch4

Poole, A. M., and Gribaldo, S. (2014). Eukaryotic origins: how and when was the mitochondrion acquired? Cold Spring Harb. Perspectief. Biol. 6:a015990. doi: 10.1101/cshperspect.a015990

Raymann, K., Brochier-Armanet, C., and Gribaldo, S. (2015). The two-domain tree of life is linked to a new root for the Archaea. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 112, 6670�. doi: 10.1073/pnas.1420858112

Reisz, R. R. (1972). Pelycosaurian reptiles from the middle pennsylvanian of North America. Stier. Mus. Samenstelling Zool. 144, 27�.

Rivera, M. C., and Lake, J. A. (1992). Evidence that eukaryotes and eocyte prokaryotes are immediate relatives. Wetenschap 257, 74�. doi: 10.1126/science.1621096

Ruepp, A., Graml, W., Santos-Martinez, M. L., Koretke, K. K., Volker, C., Mewes, H. W., et al. (2000). The genome sequence of the thermoacidophilic scavenger Thermoplasma acidophilum. Natuur 407, 508�. doi: 10.1038/35035069

Spang, A., Eme, L., Saw, J. H., Caceres, E. F., Zaremba-Niedzwiedzka, K., Lombard, J., et al. (2018). Asgard archaea are the closest prokaryotic relatives of eukaryotes. PLoS Genet. 14:e1007080. doi: 10.1371/journal.pgen.1007080

Spang, A., Saw, J. H., Jorgensen, S. L., Zaremba-Niedzwiedzka, K., Martijn, J., Lind, A. E., et al. (2015). Complex archaea that bridge the gap between prokaryotes and eukaryotes. Natuur 521, 173�. doi: 10.1038/nature14447

Williams, T. A., Foster, P. G., Cox, C. J., and Embley, T. M. (2013). An archaeal origin of eukaryotes supports only two primary domains of life. Natuur 504, 231�. doi: 10.1038/nature12779

Williams, T. A., Szollosi, G. J., Spang, A., Foster, P. G., Heaps, S. E., Boussau, B., et al. (2017). Integrative modeling of gene and genome evolution roots the archaeal tree of life. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 114, E4602�. doi: 10.1073/pnas.1618463114

Woese, C. R., and Fox, G. E. (1977). Phylogenetic structure of the prokaryotic domain: the primary kingdoms. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 74, 5088�. doi: 10.1073/pnas.74.11.5088

Woese, C. R., Kandler, O., and Wheelis, M. L. (1990). Towards a natural system of organisms: proposal for the domains Archaea, Bacteria, and Eucarya. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 87, 4576�. doi: 10.1073/pnas.87.12.4576

Zaremba-Niedzwiedzka, K., Caceres, E. F., Saw, J. H., Backstrom, D., Juzokaite, L., Vancaester, E., et al. (2017). Asgard archaea illuminate the origin of eukaryotic cellular complexity. Natuur 541, 353�. doi: 10.1038/nature21031

Zhaxybayeva, O., Swithers, K. S., Lapierre, P., Fournier, G. P., Bickhart, D. M., DeBoy, R. T., et al. (2009). On the chimeric nature, thermophilic origin, and phylogenetic placement of the Thermotogales. Proc. nat. Acad. Wetenschap. VS. 106, 5865�. doi: 10.1073/pnas.0901260106

Keywords : Asgard, Archaea, Eukarya, eukaryogenesis, cladistics, systematics, synapomorphy, Domains

Citation: Fournier GP and Poole AM (2018) A Briefly Argued Case That Asgard Archaea Are Part of the Eukaryote Tree. Voorkant. microbiologisch. 9:1896. doi: 10.3389/fmicb.2018.01896

Received: 15 June 2018 Accepted: 27 July 2018
Published: 15 August 2018.

Haiwei Luo, The Chinese University of Hong Kong, Hong Kong

Laura Eme, Uppsala University, Sweden
Steven Graham Ball, Université de Lille, France

Copyright © 2018 Fournier and Poole. Dit is een open-access artikel dat wordt verspreid onder de voorwaarden van de Creative Commons Attribution License (CC BY). The use, distribution or reproduction in other forums is permitted, provided the original author(s) and the copyright owner(s) are credited and that the original publication in this journal is cited, in accordance with accepted academic practice. Geen enkel gebruik, verspreiding of reproductie is toegestaan ​​die niet in overeenstemming is met deze voorwaarden.


Referenties

Spang A, Saw JH, Jorgensen SL, Zaremba-Niedzwiedzka K, Martijn J, Lind AE, et al. Complex archaea that bridge the gap between prokaryotes and eukaryotes. Natuur. 2015521:173–9.

Embley TM, Williams TA. Evolution: steps on the road to eukaryotes. Natuur. 2015521:169–70.

Lane N, Martin W. The energetics of genome complexity. Natuur. 2010467:929–34.

Lane N. Energetics and genetics across the prokaryote-eukaryote divide. Biol Direct. 20116:35.

Lane N. The vital question: energy, evolution, and the origins of complex life. London: W.W.Norton & Company 2015.

Hudder A, Nathanson L, Deutscher MP. Organization of mammalian cytoplasm. Mol Cell Biol. 200323:9318–26.

Guigas G, Kalla C, Weiss M. The degree of macromolecular crowding in the cytoplasm and nucleoplasm of mammalian cells is conserved. FEBS Lett. 2007581:5094–8.

Gray MW. Mitochondrial evolution. Cold Spring Harb Perspect Biol. 20124:a011403.

Zimorski V, Ku C, Martin WF, Gould SB. Endosymbiotic theory for organelle origins. Curr Opin Microbiol. 201422:38–48.

Embley TM, Martin W. Eukaryotic evolution, changes and challenges. Natuur. 2006440:623–30.

van der Giezen M. Hydrogenosomes and mitosomes: conservation and evolution of functions. J Eukaryot Microbiol. 200956:221–31.

Mans BJ, Anantharaman V, Aravind L, Koonin EV. Comparative genomics, evolution and origins of the nuclear envelope and nuclear pore complex. Cell Cycle. 20043:1612–37.

Collins L, Penny D. Complex spliceosomal organization ancestral to extant eukaryotes. Mol Biol Evol. 200522:1053–66.

Bapteste E, Charlebois RL, MacLeod D, Brochier C. The two tempos of nuclear pore complex evolution: highly adapting proteins in an ancient frozen structure. Genoom Biol. 20056:R85.

Makarova KS, Wolf YI, Mekhedov SL, Mirkin BG, Koonin EV. Ancestral paralogs and pseudoparalogs and their role in the emergence of the eukaryotic cell. Nucleïnezuren Res. 200533:4626–38.

Schlacht A, Herman EK, Klute MJ, Field MC, Dacks JB. Missing pieces of an ancient puzzle: evolution of the eukaryotic membrane-trafficking system. Cold Spring Harb Perspect Biol. 20146:a016048.

Kurland CG, Collins LJ, Penny D. Genomics and the irreducible nature of eukaryote cells. Wetenschap. 2006312:1011–4.

Martin W, Dagan T, Koonin EV, Dipippo JL, Gogarten JP, Lake JA. The evolution of eukaryotes. Wetenschap. 2007316:542–3. author reply 542–3.

Woese CR, Kandler O, Wheelis ML. Towards a natural system of organisms: proposal for the domains Archaea, Bacteria, and Eucarya. Proc Natl Acad Sci U S A. 199087:4576–9.

Pace NR. A molecular view of microbial diversity and the biosphere. Wetenschap. 1997276:734–40.

Pace NR. Time for a change. Natuur. 2006441:289.

Pace NR. Mapping the tree of life: progress and prospects. Microbiol Mol Biol Rev. 200973:565–76.

Lake JA. Origin of the eukaryotic nucleus determined by rate-invariant analysis of rRNA sequences. Natuur. 1988331:184–6.

Lake JA, Henderson E, Oakes M, Clark MW. Eocytes: a new ribosome structure indicates a kingdom with a close relationship to eukaryotes. Proc Natl Acad Sci U S A. 198481:3786–90.

Lake JA. Optimally recovering rate variation information from genomes and sequences: pattern filtering. Mol Biol Evol. 199815:1224–31.

Rivera MC, Lake JA. Evidence that eukaryotes and eocyte prokaryotes are immediate relatives. Wetenschap. 1992257:74–6.

Pisani D, Cotton JA, McInerney JO. Supertrees disentangle the chimerical origin of eukaryotic genomes. Mol Biol Evol. 200724:1752–60.

Yutin N, Makarova KS, Mekhedov SL, Wolf YI, Koonin EV. The deep archaeal roots of eukaryotes. Mol Biol Evol. 200825:1619–30.

Gribaldo S, Poole AM, Daubin V, Forterre P, Brochier-Armanet C. The origin of eukaryotes and their relationship with the Archaea: are we at a phylogenomic impasse? Nat Rev Microbiol. 20108:743–52.

Elkins JG, Podar M, Graham DE, Makarova KS, Wolf Y, Randau L, et al. A korarchaeal genome reveals insights into the evolution of the Archaea. Proc Natl Acad Sci U S A. 2008105:8102–7.

Nunoura T, Takaki Y, Kakuta J, Nishi S, Sugahara J, Kazama H, et al. Insights into the evolution of Archaea and eukaryotic protein modifier systems revealed by the genome of a novel archaeal group. Nucleïnezuren Res. 201139:3204–23.

Lloyd KG, Schreiber L, Petersen DG, Kjeldsen KU, Lever MA, Steen AD, et al. Predominant archaea in marine sediments degrade detrital proteins. Natuur. 2013496:215–8.

Rinke C, Schwientek P, Sczyrba A, Ivanova NN, Anderson IJ, Cheng JF, et al. Insights into the phylogeny and coding potential of microbial dark matter. Natuur. 2013499:431–7.

Castelle CJ, Wrighton KC, Thomas BC, Hug LA, Brown CT, Wilkins MJ, et al. Genomic expansion of domain archaea highlights roles for organisms from new phyla in anaerobic carbon cycling. Curr Biol. 201525:690–701.

Eme L, Doolittle WF. Microbial diversity: a bonanza of phyla. Curr Biol. 201525:R227–30.

Guy L, Ettema TJ. The archaeal ‘TACK’ superphylum and the origin of eukaryotes. Trends Microbiol. 201119:580–7.

Williams TA, Foster PG, Nye TM, Cox CJ, Embley TM. A congruent phylogenomic signal places eukaryotes within the Archaea. Proc Biol Sci. 2012279:4870–9.

Martijn J, Ettema TJ. From archaeon to eukaryote: the evolutionary dark ages of the eukaryotic cell. Biochem Soc Trans. 201341:451–7.

Yutin N, Puigbo P, Koonin EV, Wolf YI. Phylogenomics of prokaryotic ribosomal proteins. PLoS Een. 20127:e36972.

Wolf YI, Makarova KS, Yutin N, Koonin EV. Updated clusters of orthologous genes for Archaea: a complex ancestor of the Archaea and the byways of horizontal gene transfer. Biol Direct. 20127:46.

Petitjean C, Deschamps P, Lopez-Garcia P, Moreira D. Rooting the domain archaea by phylogenomic analysis supports the foundation of the new kingdom Proteoarchaeota. Genome Biol Evol. 20157:191–204.

Petitjean C, Deschamps P, Lopez-Garcia P, Moreira D, Brochier-Armanet C. Extending the conserved phylogenetic core of archaea disentangles the evolution of the third domain of life. Mol Biol Evol. 201532:1242–54.

Guy L, Spang A, Saw JH, Ettema TJ. ‘Geoarchaeote NAG1’ is a deeply rooting lineage of the archaeal order Thermoproteales rather than a new phylum. ISME J. 20148:1353–7.

Lasek-Nesselquist E, Gogarten JP. The effects of model choice and mitigating bias on the ribosomal tree of life. Mol Phylogenet Evol. 201369:17–38.

Williams TA, Foster PG, Cox CJ, Embley TM. An archaeal origin of eukaryotes supports only two primary domains of life. Natuur. 2013504:231–6.

Kelly S, Wickstead B, Gull K. Archaeal phylogenomics provides evidence in support of a methanogenic origin of the Archaea and a thaumarchaeal origin for the eukaryotes. Proc Biol Sci. 2011278:1009–18.

Williams TA, Embley TM. Archaeal “dark matter” and the origin of eukaryotes. Genome Biol Evol. 20146:474–81.

Esser C, Ahmadinejad N, Wiegand C, Rotte C, Sebastiani F, Gelius-Dietrich G, et al. A genome phylogeny for mitochondria among alpha-proteobacteria and a predominantly eubacterial ancestry of yeast nuclear genes. Mol Biol Evol. 200421:1643–60.

Esser C, Martin W, Dagan T. The origin of mitochondria in light of a fluid prokaryotic chromosome model. Biol Lett. 20073:180–4.

Ku C, Nelson-Sathi S, Roettger M, Garg S, Hazkani-Covo E, Martin WF. Endosymbiotic gene transfer from prokaryotic pangenomes: Inherited chimerism in eukaryotes. Proc Natl Acad Sci U S A. 2015112:10139–46.

Ku C, Nelson-Sathi S, Roettger M, Sousa FL, Lockhart PJ, Bryant D, et al. Endosymbiotic origin and differential loss of eukaryotic genes. Natuur. 2015524:427–32.

Cotton JA, McInerney JO. Eukaryotic genes of archaebacterial origin are more important than the more numerous eubacterial genes, irrespective of function. Proc Natl Acad Sci U S A. 2010107:17252–5.

Puigbo P, Wolf YI, Koonin EV. Search for a Tree of Life in the thicket of the phylogenetic forest. J Biol. 20098:59.

Martin WF. Early evolution without a tree of life. Biol Direct. 20116:36.

O’Malley MA, Koonin EV. How stands the Tree of Life a century and a half after The Origin? Biol Direct. 20116:32.

Roger AJ. Reconstructing early events in eukaryotic evolution. Am Nat. 1999154:S146–63.

Cavalier-Smith T. The phagotrophic origin of eukaryotes and phylogenetic classification of Protozoa. Int J Syst Evol Microbiol. 200252:297–354.

Poole A, Penny D. Eukaryote evolution: engulfed by speculation. Natuur. 2007447:913.

Poole AM, Penny D. Evaluating hypotheses for the origin of eukaryotes. Bioessays. 200729:74–84.

Martin W, Koonin EV. Introns and the origin of nucleus-cytosol compartmentation. Natuur. 2006440:41–5.

Koonin EV, Yutin N. The dispersed archaeal eukaryome and the complex archaeal ancestor of eukaryotes. Cold Spring Harb Perspect Biol. 20146:a016188.

Makarova KS, Koonin EV. Archaeal ubiquitin-like proteins: functional versatility and putative ancestral involvement in tRNA modification revealed by comparative genomic analysis. Archaea. 20102010:710303.

Maupin-Furlow JA. Prokaryotic ubiquitin-like protein modification. Annu Rev Microbiol. 201468:55–175.

Yutin N, Wolf MY, Wolf YI, Koonin EV. The origins of phagocytosis and eukaryogenesis. Biol Direct. 20094:9.

Ettema TJ, Lindas AC, Bernander R. An actin-based cytoskeleton in archaea. Mol Microbiol. 201180:1052–61.

Yutin N, Koonin EV. Archaeal origin of tubulin. Biol Direct. 20127:10.

Samson RY, Bell SD. Ancient ESCRTs and the evolution of binary fission. Trends Microbiol. 200917:507–13.

Makarova KS, Yutin N, Bell SD, Koonin EV. Evolution of diverse cell division and vesicle formation systems in Archaea. Nat Rev Microbiol. 20108:731–41.

Csuros M, Miklos I. Streamlining and large ancestral genomes in Archaea inferred with a phylogenetic birth-and-death model. Mol Biol Evol. 200926:2087–95.

Darwin C. On the origin of species. 1st ed. London: Murray 1859.

Koonin EV, Wolf YI. The fundamental units, processes and patterns of evolution, and the Tree of Life conundrum. Biol Direct. 20094:33.

Nelson-Sathi S, Sousa FL, Roettger M, Lozada-Chavez N, Thiergart T, Janssen A, et al. Origins of major archaeal clades correspond to gene acquisitions from bacteria. Natuur. 2015517:77–80.

Vasich M. Loki. Amazon Digital Services, Inc. 2011.

Podar M, Makarova KS, Graham DE, Wolf YI, Koonin EV, Reysenbach AL. Insights into archaeal evolution and symbiosis from the genomes of a nanoarchaeon and its inferred crenarchaeal host from Obsidian Pool, Yellowstone National Park. Biol Direct. 20138:9.


Although most hypotheses to explain the emergence of the eukaryotic lineage are conflicting, some consensus exists concerning the requirement of a genomic fusion between archaeal and bacterial components. Recent phylogenomic studies have provided support for eocyte-like scenarios in which the alleged ‘archaeal parent’ of the eukaryotic cell emerged from the Crenarchaeota/Thaumarchaeota. Here, we provide evidence for a scenario in which this archaeal parent emerged from within the ‘TACK’ superphylum that comprises the Thaumarchaeota, Crenarchaeota and Korarchaeota, as well as the recently proposed phylum ‘Aigarchaeota’. In support of this view, functional and comparative genomics studies have unearthed an increasing number of features that are uniquely shared by the TACK superphylum and eukaryotes, including proteins involved in cytokinesis, membrane remodeling, cell shape determination and protein recycling.

We use cookies to help provide and enhance our service and tailor content and ads. By continuing you agree to the use of cookies .


Mythical origins of the actin cytoskeleton

The origin of the eukaryotic cell is one of the greatest mysteries in modern biology. Eukaryotic-wide specific biological processes arose in the lost ancestors of eukaryotes. These distinctive features, such as the actin cytoskeleton, define what it is to be a eukaryote. Recent sequencing, characterization, and isolation of Asgard archaea have opened an intriguing window into the pre-eukaryotic cell. Firstly, sequencing of anaerobic sediments identified a group of uncultured organisms, Asgard archaea, which contain genes with homology to eukaryotic signature genes. Secondly, characterization of the products of these genes at the protein level demonstrated that Asgard archaea have related biological processes to eukaryotes. Finally, the isolation of an Asgard archaeon has produced a model organism in which the morphological consequences of the eukaryotic-like processes can be studied. Here, we consider the consequences for the Asgard actin cytoskeleton and for the evolution of a regulated actin system in the archaea-to-eukaryotic transition.


Bekijk de video: Ordening - Prokaryoten (November 2021).