Informatie

Hoe kunnen vogels zaden verspreiden als ze ze kunnen verteren?


Ik heb net in een boek gelezen dat de ingewanden van vogels bijna alle geconsumeerde zaden kunnen verteren, met uitzondering van maretak en loranthus (die aan de takken blijven plakken). Aan de andere kant weet ik dat de co-evolutie met vogels de vergroting van de vruchten veroorzaakte - voor de fruitbomen als een voordeel bij snelle verspreiding.

Maar hoe verspreiden vogels de zaden die ze consumeren precies als ze in hun ingewanden worden verteerd?


Vogels kunnen inderdaad zaden verteren in rusttoestand. Er is gepostuleerd dat bijna alle huidige kennis over mechanismen van interne zaadverspreiding is verkregen uit experimenten met rustende dieren.

Een studie met de wilde eend Anas platyrhynchos (gewone wilde eend), waarvan beweerd wordt dat het kwantitatief een van de belangrijkste zaadverspreidende dieren is in aquatische habitats op het noordelijk halfrond, heeft aangetoond dat fysieke activiteit de overleving van de darmpassage en de retentietijd van ingenomen plantenzaden beïnvloedt. De auteurs voerden zaden van negen gewone moerasplanten aan wilde eenden die getraind waren om vervolgens zes uur te zwemmen. Ze vergeleken de overleving van zaden in de darmpassage met een controlebehandeling met rustende wilde eenden.

Intacte darmpassage van zaden nam significant toe met wilde eendactiviteit (tot 80% in de snelste zwembehandeling vergeleken met de controle), en dus onthullend verminderde spijsvertering door verhoogde stofwisseling. Dit verbetert het verspreidingspotentieel van ingenomen zaden.

Een uitgebreide training na een maaltijd vertraagt ​​over het algemeen het metabolisme, omdat het bloed wordt herverdeeld naar de spieren en weg van het spijsverteringskanaal.

Deze bevindingen impliceren dat het potentieel voor zaadverspreiding door wilde eenden, berekend op basis van andere experimenten met rustende vogels, mogelijk wordt onderschat.

Verwijzing
- Kleyheeg et al., Oikos (2015); 124(7): 899-907


Het feit dat vogels zaden kunnen verteren, betekent niet dat alle zaden verteerd worden. Dat kan afhankelijk zijn van activiteit zoals in het artikel geciteerd door @Christiaan. Er zullen waarschijnlijk andere factoren zijn, zoals de grootte en vorm van het zaad en de beschermende jassen rond het zaad. Mensen, wiens spijsverteringsstelsel langer is dan dat van vogels, kunnen ook zaden verteren. Echter, zaden van stratiotes aloides kan door een mens gaan en daarna ontkiemen.


Hoe verspreiden vogels zaden?

Vogels zijn belangrijk in de levenscyclus van veel planten, omdat ze plantenzaden op verschillende manieren verspreiden. Planten adverteren hun zaden aan vogels door kleurrijke, energierijke vruchten of grote noten als voedselbron te leveren. Planten zoals de gewone vogelkers zijn samen met vogels geëvolueerd en hebben een punt bereikt waarop hun zaden een passage door het spijsverteringsstelsel van een vogel nodig hebben om hen te helpen zich voor te bereiden op ontkieming.


Trekvogels verspreiden zaden over lange afstanden

Sommige plantensoorten zijn in staat nieuwe habitats te koloniseren dankzij vogels die hun zaden in hun verenkleed of spijsverteringskanaal vervoeren. Tot voor kort was bekend dat vogels dit over korte afstanden konden, maar een nieuwe studie laat zien dat ze ze ook over meer dan 300 kilometer kunnen verspreiden. Voor onderzoekers zou deze functie van cruciaal belang kunnen zijn in het licht van klimaatverandering, waardoor veel soorten kunnen overleven.

Vogels kunnen fungeren als verspreiders van zaden en andere propagules — knoppen, bollen, knollen of sporen — over korte afstanden die in veel gevallen niet meer dan anderhalve kilometer bedragen. Het was echter niet aangetoond of ze daartoe in staat waren over langere afstanden.

Een team onder leiding van wetenschappers van het Doñana Biological Station-CSIC (Spaanse Raad voor Wetenschappelijk Onderzoek) in Sevilla (Spanje) bevestigde deze hypothese vanwege de zaden die werden gevonden in het spijsverteringskanaal van verschillende soorten vogels die op de Canarische Eilanden werden bejaagd door Eleonora's valken (Falco eleonorae) tijdens hun migratie naar Afrika.

"Dit mechanisme van verspreiding over lange afstand was tot nu toe niet bevestigd, voornamelijk vanwege de moeilijkheid bij het bemonsteren van propagules die door vogels tijdens hun trekvlucht worden vervoerd. We konden het analyseren dankzij het jachtgedrag van Eleonora's valken," Duarte Viana , onderzoeker in het Doñana Biological Station en co-auteur van de studie, aan SINC uitgelegd.

De gegevens, gepubliceerd in het tijdschrift Proceedings van de Royal Society B, onthullen voor het eerst dat er soorten zijn die uitstekende verspreiders kunnen zijn van propagules over lange afstanden van meer dan 300 km. Deze vogels vlogen over de zee in een gebied tussen de Canarische Eilanden en Afrika, en wetenschappers vonden daarin zaden die behoorden tot een plant die niet inheems was op de Canarische Eilanden, wat aantoont dat ze in staat zijn de kolonisatie van verre en afgelegen gebieden te bevorderen. gebieden.

In totaal hebben onderzoekers 408 exemplaren van 21 soorten bemonsterd. Vijf vogels van drie verschillende soorten hadden er 45 zaden in opgeslagen: de bonte vliegenvanger (Ficedula hypoleuca), de roodstaart (Phoenicurus phoenicurus) en de gewone kwartel (Coturnix coturnix). De eerste twee vervoerden zaden van vlezige vruchten (twee soorten van het geslacht Rhamnus), terwijl de gewone kwartel tot drie verschillende soorten vervoerde (Rubus, Genisteae en Persicaria).

"De beste verspreiders zouden fruitetende vogels zijn, die fruit etende vogels, die zaden eten, zoals de kwartel en watervogels, waarvan vele het sediment van vijvers eten. We zouden het kunnen hebben over duizenden soorten vogels over de hele wereld, waarvan vele migrerend zijn," zei Viana.

Volgens onderzoekers, geconfronteerd met een situatie van globale verandering, zullen langeafstandsverspreiders vele soorten planten en organismen in staat stellen nieuwe habitats te bereiken die hen optimale omstandigheden bieden om te overleven.

Nieuwe gebieden voor planten

De zaden die door trekvogels worden vervoerd, worden ontlast en gedeponeerd op de plaats waar de vogels aankomen. Als de nieuwe habitat gunstig is voor kieming en de daaropvolgende vestiging van een levensvatbare populatie, kan de verspreide plantensoort dit gebied met succes koloniseren, groeien en zich voortplanten.

Het onderzoek was gericht op drie eilanden ten noordoosten van de archipel van de Canarische Eilanden: Alegranza -waarvan een groot deel van de monsters is verkregen-, Montaña Clara en Roque del Este, plaatsen waar Eleonora's valk nestelt en waar de passaatwinden gewoonlijk sleep de trekvogels die van Europa naar Afrika gaan. Hier wordt op ze gejaagd, vooral in oktober, wanneer er grootschalige migratie is.

Na onderzoek van de maag- en darminhoud van de prooi die in de valkennesten is opgeslagen, tonen de experts aan dat de meeste soorten waartoe de zaden behoren, meer dan 100 of 200 km van de eilandenstudies groeien, en een van hen, Persicaria, is niet eens een Canarisch eiland.

"In het specifieke geval van Alegranza is de kans op kolonisatie klein, aangezien dit eilandje een extreem droog klimaat heeft, wat ongeschikt is voor het leven van de meeste plantensoorten. Andere eilanden van de Canarische archipel kunnen echter zijn gekoloniseerd door zaden die komen van verder weg, continentaal Afrika of, waarschijnlijker, het Iberisch schiereiland", concludeerde Viana.


Beschikbaarheid van data

Alle gegevens die in de analyses worden gebruikt, zijn beschikbaar via de Dryad Digital Repository (https://doi.org/10.5061/dryad.15dv41nx3). De gedateerde fylogenie van zaadplanten (Spermatophyta) die is gebruikt om onze fylogenetische boom te verkrijgen, is beschikbaar via GitHub (https://github.com/FePhyFoFum/big_seed_plant_trees/releases). Gegevens over het lichaamsgewicht van vogels die werden gebruikt voor grootteclassificatie (aanvullende figuur 2) werden verkregen van EltonTraits 1.0 beschikbaar via Figshare (//doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3306933).


Azteken en Cecropia

Planten van het geslacht Cecropia leven in tropische regenwouden van Midden- en Zuid-Amerika en het zijn zeer grote vechters. De strategie die hen in staat stelt om snel te groeien en zonlicht op te vangen en concurrentie met andere planten te vermijden, ligt in de sterke relatie die ze hebben met Azteken mieren. Planten bieden nesten aan de mieren, omdat hun stengels normaal gesproken hol zijn en met scheidingen, waardoor mieren erin kunnen wonen. Bovendien produceren deze planten ook Mülleriaanse lichamen, dit zijn kleine maar zeer voedzame stoffen die rijk zijn aan glycogeen en die mieren kunnen eten. In ruil daarvoor beschermen de mieren Cecropia van wijnstokken en lianen, waardoor ze succesvol kunnen worden als pionierplanten.

Mierenplanten: CecropiaAzteken Symbiose (www.youtube.com)


Spijsvertering

Vogelfysiologie van het spijsverteringsstelsel bij vogels kan zeer gespecialiseerd zijn. Vogels kunnen gespecialiseerde spijsverteringssystemen hebben voor verschillende diëten en ze kunnen aanzienlijk veranderen met veranderingen in seizoenen. Ze hebben zakjes aan de zijkanten van hun dikke darm, ‘ceca’ genaamd, die vogels helpen om plantaardig materiaal te verteren. Sommige vogels kunnen was verteren en papegaaien eten klei om hen te helpen giftige stoffen in fruit en zaden te verteren. Kolibries zijn in staat 99% van de energie te halen uit de nectar waarmee ze zich voeden.


Laat uw vogelvoeder geen ziekte verspreiden - hier leest u hoe u ervoor moet zorgen

Toen natuurillustrator Emily Poole in januari achter haar plaatselijke boekwinkel in Eugene, Oregon, een dode dennensijs vond, belde ze haar partner, die bij een vogelvoederwinkel werkt. Hij vertelde haar dat deze winter talloze dennensijsjes – een soort trekvinken – aan salmonellose zijn gestorven. Veroorzaakt door de salmonellabacterie, heeft de ziekte zich verspreid over het noordwesten van British Columbia tot Noord-Californië. De waarschijnlijke boosdoener? Vogelvoeders.

Februari is de nationale vogelvoedermaand, meestal een tijd om gevederde wezens te vieren en extra voedsel en water te geven om ze de winter door te krijgen. Maar als je een voerbak ophangt en het wekenlang vergeet, loop je misschien onbewust je lokale vogels het risico op ziekte of zelfs de dood. Ornithologen en andere vogelexperts in het hele land zijn het erover eens dat het meerdere keren per week schoonmaken van je voerbak en het onderhouden van de grond eronder kan helpen om je vogelburen gezond te houden.

Bobby Fokidis, universitair hoofddocent biologie aan het Rollins College in Orlando, richt zich op de invloed van stedelijke omgevingen op de gezondheid van vogels en op het verband tussen stress en ziekte bij zangvogels. Hij zegt dat veel vogelziekten - waaronder conjunctivitis, vogelpokken, trichomoniasis en salmonellose - van oudsher in verband zijn gebracht met congregaties bij vogelvoeders.

Salmonellose treft meestal distelvinken, avondgrosbeaks en huisvinken. Dennensijzen zijn bijzonder vatbaar vanwege hun neiging om in groepen samen te stromen. Als een besmette vogel op de grond poept onder een voederbak met gemorst zaad en een andere vogel vliegt naar beneden, pakt een zaadje en eet de ontlasting op, die andere vogel kan ook besmet raken. Vogels met salmonellose raken uitgedroogd en vermagerd, en sterven uiteindelijk van de honger. Er is ook een risico dat de ziekte wordt overgedragen van de ene vogelsoort naar de andere vanwege de vermenging die optreedt bij feeders - iets dat zeldzaam is in de natuur.

“Vogels bezoeken vaak meerdere voederplaatsen in een gebied, vooral trekkende koppels en overwinterende vogels – zoals de pijnboomsijsjes die hier in Florida worden aangetast – en deze kunnen dienen als het equivalent van 'superverspreider'-evenementen voor ziekten zoals salmonella en vogelpokken, ’ schreef Fokidis in een e-mail. "Migrerende vogels kunnen bijzonder vatbaar zijn omdat ze al energetisch zijn aangetast, waardoor ze een minder effectieve immuunrespons riskeren."

Fokidis zei dat mensen in gebieden met bekende gevallen van salmonellose hun voerbakken moeten neerleggen, vooral als ze zieke of dode vogels hebben gezien, totdat de uitbraak is verdwenen.

"Veel onderzoeken hebben een afname van het aantal zangvogels aangetoond, en vogelvoeders worden vaak aangemoedigd als een actieve manier waarop burgers zowel met vogels kunnen omgaan als hen kunnen helpen terwijl ze koude winters en lange trektochten doorstaan", schreef hij, "maar wanneer ziekte in de buurt is, we moeten de nodige aanpassingen maken om die ziekte onder controle te krijgen.”

Dan Gleason, een gepensioneerde ornithologieleraar, is samen met zijn vrouw Barbara mede-eigenaar van Wild Birds Unlimited in Eugene. Ze hebben de afgelopen maanden talloze telefoontjes gekregen over zieke en stervende vogels.

De Gleasons vertellen mensen die lethargische of dode vogels rond hun huis hebben waargenomen om hun voeders twee weken neer te halen, zodat lokale vogels zich kunnen verspreiden en voedsel in het wild kunnen vinden. Daarna, zeggen ze, is het veilig om feeders opnieuw op te hangen - als je ijverig bent om ze schoon te maken. Ze stellen voor om alle soorten feeders om de dag te laten weken in een gootsteen gevuld met 10 kopjes heet water tot een kopje bleekmiddel. Spoel de feeders af met heet water en droog ze goed af voordat je ze weer buitenzet. "Hang alleen het aantal feeders op dat u comfortabel kunt onderhouden", zei Dan Gleason.

Hij dringt er ook bij mensen op aan om hun vogelbad om de andere dag schoon te maken met een slang of een borstel met harde haren. "Als je je voerbakken en baden gewoon laat staan ​​en ze negeert, houd ze dan laag", zei hij.

De Gleasons merken op dat mensen de salmonellabacterie kunnen oplopen als ze in contact zijn geweest met vogels of hun uitwerpselen, of met katten die besmette vogels vangen. Draag rubberen handschoenen bij het schoonmaken van voeders en vogelbaden, zeiden ze, en schrob daarna je handen om besmetting te voorkomen.

Wesley Hochachka, een senior onderzoeksmedewerker bij het Cornell Lab of Ornithology, zei in een e-mail dat trayvoeders - platforms waar meerdere vogels kunnen staan ​​en eten - meer kans hebben om uitwerpselen en zaad op de grond te verzamelen, wat ziektes kan verspreiden. In plaats daarvan stelt hij een sonde voor met gaten aan de zijkanten. Maar zelfs dan, zegt hij, maak ze regelmatig schoon om bacteriën te verwijderen. "Voeders met buizen zijn niet perfect omdat de koppen van vogels in contact komen met de zijkanten van de buis wanneer de vogels naar voedsel grijpen, dus houd oppervlakken zo schoon mogelijk", schreef hij.

Hij merkt op dat de salmonellabacterie lange tijd kan overleven, op of onder een vogelvoeder. Om besmetting tegen te gaan, vertelt hij mensen geen stapels zaad op de grond te laten liggen en zegt hij voerbakken te verplaatsen als vogels er regelmatig onder eten plaats stukjes karton onder een voerbak en vervang ze regelmatig als je een groot aantal barmsijzen of dennensijzen opmerkt in je tuin, zegt hij.

Hummingbird feeders presenteren hun eigen uitdagingen. Lange feeders in flesstijl met gele plastic bloemen rond nectargaten zijn broedplaatsen voor schimmels. Een ondiepe schotel feeder is een veiligere keuze. Wat je ook kiest, maak je voerbakken één keer per week schoon bij koud weer en twee keer per week bij warm weer. Week alle feederonderdelen in een gootsteen met een kopje azijn tot twee kopjes heet water, schrob ze vervolgens met een dunne borstel of pijpreiniger en droog ze grondig voordat u de feeder vult en opnieuw ophangt.

Zelfgemaakte nectar moet een deel suiker zijn op vier delen water, gedurende twee minuten gekookt. De Gleasons waarschuwen tegen het gebruik van ruwe suiker, die wordt gekleurd door melasse, die kolibries niet kunnen verteren. Ze zeggen dat je nooit honing moet gebruiken, die sporen bevat die ervoor kunnen zorgen dat er schimmel op de tong van een kolibrie groeit. Verander de nectar wekelijks in de winter en vaker in de zomer, wanneer warmere temperaturen de schimmelgroei kunnen verhogen. En vermijd het toevoegen van rode kleurstof of het kopen van een verpakt rood nectarpoeder, waardoor kolibries gezondheidsproblemen kunnen krijgen, zei Dan Gleason.

Poole, de natuurillustrator, heeft haar zaadvoeders voorlopig uit de lucht gehaald. Ze zal ze weer plaatsen als de salmonellose-uitbraak in de regio voorbij is, zei ze. Maar zelfs als u niet in een door de ziekte getroffen gebied woont, is het van cruciaal belang om uw voerbakken schoon te houden om verspreiding van schadelijke bacteriën te voorkomen.

Voor veel mensen is het verstrekken van zaad en het observeren van wilde vogels een zeldzaam genoegen tijdens de pandemie. Een uitbraak van salmonellose is geen dealbreaker voor vogelaars in de achtertuin, maar het is een oproep om ervoor te zorgen dat we alle mogelijke stappen ondernemen om onze gevederde vrienden veilig te houden.

Lokale journalistiek is essentieel.

Geef rechtstreeks aan de Northwest Passages-gemeenschapsforumsreeks van The Spokesman-Review -- die helpt om de kosten van verschillende journalisten en redacteuren bij de krant te compenseren -- door gebruik te maken van de eenvoudige opties hieronder. Giften die in dit systeem worden verwerkt, zijn niet aftrekbaar van de belasting, maar worden voornamelijk gebruikt om te helpen voldoen aan de lokale financiële vereisten die nodig zijn om nationale fondsen voor aanvullende subsidies te ontvangen.


Hoe kunnen vogels zaden verspreiden als ze ze kunnen verteren? - Biologie

Dieren kunnen op twee manieren erg belangrijk zijn voor de voortplanting van planten: stuifmeel verspreiden en zaden verspreiden. Stuifmeel bevat het sperma van een plant. Sommige stuifmeel waait gewoon rond in de wind, maar dit is erg verkwistend omdat veel van dat stuifmeel nooit op het vrouwelijke deel van een andere plant van dezelfde soort zal vallen. Veel planten "betalen" dieren om hun stuifmeel af te leveren. Ze kunnen suiker (nectar) leveren om dieren over te halen hun bloemen te bezoeken en stuifmeel op te pikken. Ze geven het dier maar een beetje, dus het dier moet naar een andere bloem, waar het stuifmeel een andere plant kan bevruchten. Honingbijen, kolibries en sommige vleermuizen doen dit. Andere planten trekken op verschillende manieren bestuivers aan. Eén plant trekt vliegen aan door naar dode dieren te ruiken. Een ander lijkt op een vrouwelijk insect en trekt mannelijke insecten aan.

Fruit is een ander betaalmiddel. Een dier kan een vrucht eten in het ene gebied, door poepen (kak) op een andere plaats, zodat zaden naar nieuwe gebieden worden vervoerd met de bonus van een beetje mest en vocht. Een groot dier kan een grotere vrucht ver weg dragen om het op te eten, het zaad laat vallen. Sommige dieren, zoals eekhoorns, verzamelen noten en verbergen ze. Ze vinden niet elke noot die ze verbergen, dus sommige zullen op nieuwe plaatsen ontkiemen. Relaties waarbij individuen van beide soorten voordeel hebben, worden mutualismen genoemd. De meeste vruchten worden pas eetbaar als het zaad binnenin volwassen is. Waarom zou dit de plant ten goede komen?

Dieren helpen planten door ze te bestuiven en zaden te verspreiden. De uitwerpselen van dieren bevruchten ook planten.

Planten hebben verschillende reproductieve manieren. Zo zijn bloeiende planten afhankelijk van insecten om stuifmeel te oogsten. Een bij zal op één dag naar veel verschillende bloemen reizen. Wanneer de bij het stuifmeel in de bloem van de meeldraad verzamelt, krijgt hij een deel van het stuifmeel op zijn lichaam en poten. Dit stuifmeel zal worden overgebracht naar de volgende bloem die hij bezoekt, omdat de bij langs de stamper moet. Door deze beweging van stuifmeel van de ene bloem naar de andere kan de plant zich voortplanten. Een ander voorbeeld zijn vruchtdragende planten - van appels tot bessen tot komkommers - in wezen elk voedsel met een zaadje erin. Wanneer een dier deze zaden eet, worden ze niet in het lichaam verwerkt, dus wanneer ze ze uitscheiden, bevinden de zaden zich op een nieuwe locatie en kunnen ze gaan groeien. Het transport van zaden van de ene locatie naar de andere stelt nieuwe planten in staat om te starten zonder middelen van de oorspronkelijke plant weg te nemen. Coniferen (dennen, sparren, bont, enz.) gebruiken hun dennenappels - er zitten zaden in die kunnen worden gegeten of verspreid door muizen en andere dieren. Op een heel andere manier zijn er enkele vleesetende planten, zoals de Venus-vliegenval of de werperplant. Deze planten eten namelijk insecten en kleine dieren! Het is ook belangrijk om te begrijpen dat sommige planten afhankelijk zijn van één dier om het elk jaar te bestuiven, en als dat dier uitsterft of moet verhuizen vanwege omgevingsomstandigheden, zal de plant sterven.

Dieren helpen de voortplanting van planten door stuifmeel en zaden van planten te verspreiden. Bijen bestuiven bijvoorbeeld bloemen, wat essentieel is voor de verspreiding van genen en de voortplanting. Interessant is dat insecten feitelijk samen met bloeiende planten zijn geëvolueerd, wat betekent dat ze in de loop van de tijd samen zijn geëvolueerd, in een relatie die zowel de planten als de insecten ten goede kwam, en met een snelheid en succes die waarschijnlijk niet mogelijk zouden zijn geweest zonder de relatie. Een ander voorbeeld is dat veel dieren fruit eten en vervolgens een lange afstand afleggen voordat ze de zaden eruit poepen. Het reizende dier helpt de zaden naar verre oorden te verspreiden en de mest fungeert als meststof om de zaden te helpen groeien.

Een manier waarop dieren de voortplanting van planten kunnen helpen, is door ze rechtstreeks te bemesten. Dit is te zien bij insecten die bloemen bestuiven. Terwijl ze van plant naar plant gaan, blijven stuifmeelkorrels eraan plakken en worden ze in de volgende bloem afgezet. Dieren kunnen ook helpen bij de voortplanting van planten door zaden in verschillende gebieden te verspreiden. Zaden kunnen aan de vacht blijven kleven of opzettelijk worden verplaatst, zoals wanneer eekhoorns of vogels ze oppakken en laten vallen of begraven. Dieren die zaden eten, verspreiden de zaden ook wanneer ze ze uitpoepen. Sommige planten zijn zelfs zo geëvolueerd dat ze zich alleen met behulp van dieren kunnen voortplanten. Een uniek voorbeeld hiervan is in de regenwouden van Australië. Er is een boom die paarse vruchten produceert ter grootte van een ei met een pit (zaad) in het midden. Het zaad kan niet ontkiemen tenzij het door het spijsverteringskanaal gaat van een grote, primitieve vogel die een kasuaris wordt genoemd.

Dieren verspreiden zaden. Dit wordt zaadverspreiding genoemd. Door zaden te helpen weg te komen van de ouderplant en in nieuwe, niet-gekoloniseerde habitats te komen, vergroten ze niet alleen de neiging van de zaden om te overleven, maar zorgen ze er ook voor dat planten nieuwe gebieden kunnen koloniseren. Bovendien plant het caching-gedrag van veel knaagdieren en sommige vogels (zaden in de cache om ze later op te eten) zaden zodat ze gemakkelijker kunnen ontkiemen.


Hoe reproduceert een cactus?

De cactus is een plant die bloeit, en de bloemen genereren fruit dat zaden draagt, het zijn de zaden die uiteindelijk leiden tot nieuwe cactusplanten. Vleermuizen zorgen voor de bestuiving van sommige soorten cactussen en de bloemen bloeien elk jaar in de lente. Het is ook mogelijk om een ​​cactus te kweken uit gebroken fragmenten van een bestaande cactus, maar de nieuwe plant is genetisch identiek.

Het feit dat cactussen vleermuizen (of bijen of vogels, in sommige gevallen) moeten aantrekken om voor bestuiving te zorgen, leidde ertoe dat ze verschillende bloemeigenschappen ontwikkelden die bestuivende soorten aantrekken. Zodra de bestuiving heeft plaatsgevonden, vertonen de vruchten die cactussen produceren een grote variëteit. Sommige zijn erg droog, andere zijn behoorlijk vlezig en ze hebben allemaal veel zaden. Vogels verspreiden de zaden die worden gevonden in fruit dat zoet smaakt en veel kleur vertoont. De vogels consumeren het fruit, en de zaden gaan door het spijsverteringsstelsel van de vogels en komen op de grond in de vogelpoep terecht. Sommige cactusvruchten vallen op de grond, waar leden van andere soorten de vrucht consumeren. Voor sommige soorten verspreiden mieren zelfs zaden. Vruchten die droger zijn en stekels hebben, blijven uiteindelijk aan de vacht van zoogdieren plakken of reizen met de wind mee om de zaden naar binnen te verspreiden.


Waarom het belangrijk is om van vogels te houden om meer dan alleen hun schoonheid

Heb je ooit naar een lepelaar gekeken? en dacht na over de reden achter de unieke vorm van zijn snavel, terwijl andere steltlopers het prima zonder lijken te doen? De fysieke kenmerken van vogels worden constant gefotografeerd, vastgelegd en becommentarieerd in de ornithologische wereld - maar het is meestal alleen maar om de vogel te identificeren of te onderscheiden van een andere, vergelijkbare soort. Informatie over waarom vogels deze fysieke eigenschappen in de eerste plaats hebben ontwikkeld, is beperkt tot kleine fragmenten die verspreid zijn over de wetenschappelijke literatuur van de wereld.

Dat is echt jammer - niet alleen omdat de fysieke aanpassingen van vogels fascinerend zijn, maar ook omdat hoe meer we de natuur begrijpen, hoe meer we haar respecteren en ons ermee verbinden. Zoals de eminente ontdekkingsreiziger en natuurbeschermer Jacques Cousteau ooit zei: "Mensen beschermen waar ze van houden, houden van wat ze begrijpen en begrijpen wat hen wordt geleerd." In het huidige tijdperk van catastrofaal natuurverlies is dergelijk onderwijs van fundamenteel belang voor het veranderen van de houding van het publiek.

Denk aan de nederige Koolmees Parus majoor. Hij is rond en pluizig met schattige kraaloogjes - maar wist je dat hij ook elke winter de lengte van zijn darm aanpast om plaats te bieden aan de pinda's die wij mensen hem voeren, voordat hij hem terug krimpt om insecten te verteren in de zomer? De volgende keer dat je deze gewone vogel ziet, heb je misschien meer respect voor hoe hij omgaat met de overlevingsuitdagingen waarmee hij wordt geconfronteerd.

Kennis als deze helpt het publiek ook te begrijpen waarom het zo ernstig is als een vogelsoort achteruitgaat of uitsterft. Het is niet alleen een mooie vogel die duizenden kilometers verderop verdwijnt - het is het verlies van een essentieel onderdeel in een complex web van interacties. Zonder dat kan het hele ecosysteem vallen. Als je dit niet wist, zou je denken dat het niet uitmaakt om de koolmees uit een bos te verliezen - er zijn tenslotte genoeg op elkaar lijkende kleine zangvogels die dezelfde rol zullen spelen. Maar als je beter naar hun snavels kijkt, zul je zien dat ze allemaal anders zijn. De koolmees, met zijn dunne, naaldachtige snavel, eet insecten - terwijl een soort als de appelvink Coccothraustes coccothraustes, met zijn dikke, sterke snavel, geeft de voorkeur aan het kraken van taaie zaden. Als je de koolmees verliest, kun je een zwerm insectenplagen tegenkomen. Verlies de Appelvink en je zou de zaadverspreiding over het hele landschap kunnen stoppen.

Het begrijpen van de lichamen van vogels kan ook verklaren waarom bepaalde bedreigingen vogels anders beïnvloeden, zelfs als ze precies hetzelfde voedsel eten. Vanwege de verschillende manieren waarop ze voedsel verteren, kunnen uilen alle voedingsstoffen krijgen die ze nodig hebben, zelfs in vervuilde habitats, terwijl dagroofvogels zoals de sperwer Accipiter nisus kan niet. Dit zou een van de redenen kunnen zijn waarom roofvogelpopulaties zijn gekelderd in aangetaste bossen.

Inmiddels wil je waarschijnlijk graag meer te weten komen over het verbazingwekkende innerlijke leven van de vogels die je ziet. Gelukkig kan het Avian Ecomorphological Project precies dat doen. Dit wereldwijde initiatief, georganiseerd door de Biosphere Science Foundation, heeft tot doel vogels aan het publiek te laten zien zoals ze ze nog nooit eerder hebben gezien, door de fascinerende verklaringen achter de unieke anatomie van vogels te ontdekken en te communiceren. Workshops en lezingen in heel Europa zijn al enorm populair gebleken. Nu willen ze de fascinatie verspreiden naar een nog groter publiek.

Een van hun belangrijkste visies is het creëren van een aviaire ecomorfologische atlas, die de fysieke eigenschappen die in het hele vogelrijk worden aangetroffen, zal illustreren en verklaren. In plaats van vogels in groepen van nauw verwante soorten te categoriseren, zoals de meeste vogelboeken doen, zal dit visuele feest fascinerende gevallen van convergente evolutie vergelijken, waarbij zeer verschillende vogels vergelijkbare aanpassingen hebben ontwikkeld om vergelijkbare problemen aan te pakken. Kolibries en spechten hebben bijvoorbeeld allebei groeven in hun schedels om hun extreem lange tongen op te vangen, die ze gebruiken om nectar te drinken of insecten te extraheren. Zo'n uitgebreide samenvatting van de anatomische kenmerken van vogels is nog nooit eerder gedaan.

Bereid je voor om de antwoorden op vele mysteries van de vogelwereld te ontdekken - waarom gloeien uilenveren roze onder UV-licht? Waarom hebben kraanvogels en andere watervogels extra lange luchtpijpen die in lussen rondbuigen? Het team is van plan om niet alleen te laten zien wat ze hebben ontdekt, maar ook hoe ze het hebben ontdekt - wat vaak net zo fascinerend is. Ze zullen samenwerken met musea, dierentuinen en vogelopvangcentra om anatomische monsters te bestuderen. Foto's en video's die zijn gemaakt om de schoonheid van vogels vast te leggen, worden nauwkeurig onderzocht op belangrijke informatie over hun fysiologie of gedrag.

Deze ontdekkingen zullen niet alleen het publiek aanspreken, maar ook direct bijdragen aan natuurbehoud. Door harde, visuele bewijzen van fysieke bedreigingen zoals plastic of vervuiling samen te brengen, kunnen ze de aandacht trekken van natuurbeschermers en autoriteiten.

Het project zoekt samenwerking met financiers en partners die hen kunnen helpen hun boodschap te verspreiden via sociale media, tv en radio, voortbouwend op het succes van soortgelijke documentaires zoals BBC's "The Life of Birds" met David Attenborough. Misschien zal op een dag iedereen voorbij het prachtige verenkleed kunnen kijken naar het ongelooflijke evolutionaire meesterwerk dat vogels werkelijk zijn.


Zaadverspreiding in het buitenland door trekvogels

Verspreiding over lange afstand (LDD) bevordert de kolonisatie van geïsoleerde en afgelegen habitats, en daarom is het voorgesteld als een mechanisme om de verspreiding van vele soorten te verklaren. Vogels zijn belangrijke LDD-vectoren voor veel sessiele organismen zoals planten, maar LDD buiten de lokale en regionale schaal is nooit direct waargenomen of gekwantificeerd. Door vogels te bemonsteren die tijdens een trekvlucht zijn gevangen door met GPS gevolgde wilde valken, laten we zien dat trekvogels zaden over honderden kilometers transporteren en de verspreiding van het vasteland naar oceanische eilanden bemiddelen. Tot 1,2% van de vogels die een klein eiland van de Canarische Archipel (Alegranza) bereikten tijdens hun migratie van Europa naar Sub-Sahara Afrika, hadden zaden in hun ingewanden. De miljarden vogels die elk jaar seizoensmigraties maken, kunnen dan miljoenen zaden vervoeren. Geen van de plantensoorten die door de vogels worden vervoerd, komt voor in Alegranza en de meeste komen niet voor op de nabijgelegen Canarische Eilanden, wat een direct voorbeeld is van het belang van omgevingsfilters bij het belemmeren van succesvolle kolonisatie door immigrantensoorten. De constante propaguledruk die door deze LDD-gebeurtenissen wordt gegenereerd, zou niettemin de kolonisatie van sommige eilanden kunnen verklaren. Daarom kunnen trekvogels snelle uitbreiding van hun verspreidingsgebied of verschuivingen van veel plantentaxa bemiddelen en hun verspreiding bepalen.

1. Inleiding

Veel soorten bezetten uitgestrekte delen van de aarde en vertonen een continue of gescheiden verspreiding, wat suggereert dat ze zich over lange afstanden kunnen verspreiden, biogeografische barrières kunnen oversteken en verre gebieden kunnen koloniseren. Verspreiding over lange afstand (LDD) wordt steeds meer erkend als een potentieel belangrijk mechanisme dat de verspreiding van biodiversiteit bepaalt [1-4]. Hoewel wordt aangenomen dat het bij relatief lage frequenties voorkomt, kan LDD, afhankelijk van de verspreidingsafstand, van landschap tot wereldschaal opereren en belangrijke ecologische en biogeografische gevolgen hebben [5-7]. Op landschapsschaal bevordert LDD de connectiviteit van habitats, met name in gefragmenteerde habitats, en reguleert zo de metapopulatie en de dynamiek van de metagemeenschap [8]. Op bredere ruimtelijke schalen, van regionale tot mondiale schaal, zou LDD kunnen leiden tot bereikuitbreiding of verschuivingen (inclusief biologische invasies), en zo biogeografische en evolutionaire processen beïnvloeden [2].

Voor veel sessiele organismen die niet actief kunnen bewegen, met name planten en veel ongewervelde dieren en micro-organismen, is verspreiding afhankelijk van het transport van propagules, zoals zaden, rusteieren of sporen, door verschillende verspreidingsvectoren, zoals water, wind en dieren. Propagules worden meestal op lokale schaal verspreid, de afstanden voor zaadverspreiding variëren bijvoorbeeld van 10 tot 1500 m [9]. LDD werkt echter over afstanden die mogelijk honderden of duizenden kilometers bedragen [10]. Er is zelfs gesuggereerd dat passieve LDD ten grondslag ligt aan verschillende biogeografische patronen, waaronder (her)kolonisatie van eilanden [11,12] en de vorming van disjuncte distributies [13]. Bijvoorbeeld (i) zeedrijvende zaden (aangedreven door oceaanstromingen) van een pantropische plant (Hibiscus pernambucensis) is voorgesteld als verantwoordelijk voor de relatief lage genetische differentiatie tussen Atlantische en Pacifische populaties [14] (ii) anisotrope windpatronen zijn gesuggereerd om floristische assemblages op eilanden van het zuidelijk halfrond te verklaren [15] en (iii) gemedieerde LDD-gebeurtenissen door vogels zijn verondersteld om bipolaire distributies te verklaren, wat een extreem disjunct distributiepatroon is [13], en transoceanische distributies [16].

Since Darwin [17], migratory birds have been suggested to be involved in the LDD of a variety of organisms, mainly in aquatic ecosystems, where both epi- and endo-zoochory are frequent [18,19]. Other long-distance fliers, such as seabirds, have also been proposed as vectors of LDD between oceanic islands [11]. However, at present, there is only indirect evidence of the potential of migratory birds as LDD vectors, which is derived from phylo- and biogeographic patterns and anecdotal observations of seeds in the gut or plumage of migratory birds before or after active migration [11,20,21]. Quantitative evidence that migratory birds can actually disperse propagules during a migratory flight has been elusive, mainly due to the inherent difficulty of tracking birds and propagules that are engaged in migratory flight. We searched, collected and quantified seeds from hunted migratory birds to investigate whether overseas migratory movements of birds can mediate seed LDD. For this purpose, we used the ‘sampling services’ provided by the hunting activity of a wild population of Eleonora's falcons (Falco eleonorae) and last-generation tracking technology. These falcons prey on migrating birds flying over the ocean during autumn migration and store them in larders close to their nests. By analysing falcon movements and identifying seeds, we could safely conclude that seeds were carried from overseas locations and not ingested locally. Collected seeds were identified to the lowest possible taxonomic level according to DNA barcoding and morphological characteristics (see electronic supplementary material, table S1).

2. Materiaal en methoden

(a) Study system

The frequency of LDD was quantified by sampling the seeds found in the guts of birds actively hunted by Eleonora's falcons while migrating over the ocean. Eleonora's falcons breed on small Mediterranean islands located along major migratory flyways between Europe and Africa, on the Moroccan Atlantic coast, and on small islands in the eastern most Canary Islands [22]. Their breeding season spans from late July until mid-October and largely overlaps with the major period of autumn migratory flux of birds travelling to Africa. Eleonora's falcons prey almost exclusively on these migrating birds to raise offspring [22]. We carried out our work on the small island of Alegranza, which is the northern-most island of the eastern Canary Archipelago, and on two nearby, smaller islands (figure 1een). The Canary Islands are not located along a major migratory route however, birds reach the Archipelago during their southward migration when they are blown off their route by trade winds. Because bird migratory flux is not constant, Eleonora's falcons store their prey around their nests during periods of intense migratory flux (figure 1NS). We quantified the frequency of seeds in the guts of birds migrating from Europe to Sub-Saharan Africa that were blown off course towards the Canary Islands.

Figure 1. Wind regime and Eleonora's falcons’ hunting movements. (een) Average wind direction (arrows) and speed (m s −1 represented by arrow length and colour) on days on which seeds were recovered from migratory bird prey and on each day prior, when migratory birds were also potentially migrating. The wind rose (at the bottom right) represents the circular histogram of wind direction (the direction from which it blows) and the speed corresponding to a geographical band ranging from the southern Iberian Peninsula to Alegranza (data locations indicated by asterisks wind data were obtained from the National Centers for Environmental Prediction, NOAA). The black rectangle delimits the geographical area shown in panel (B), which includes Alegranza. TN, Tenerife GC, Gran Canaria FV, Fuerteventura LZ, Lanzarote. (B) Eleonora's falcons’ hunting movements (lines) during the same periods as in panel (een). Data from each individual are shown in a different colour. Alegranza is represented as a grey polygon, and the dashed lines cross its centroid and delimit its four main geographical quadrants (NE, SE, SW and NW). (C) Photograph of an Eleonora's falcon holding its bird prey in the study area (photo: J. Palmero). (NS) Photograph of a typical larder where hunted migratory birds are stored.

(b) Seed collection

The fieldwork was carried out in September 2012 and from early August to early October 2013. Most of the fieldwork was based in Alegranza (10.5 km 2 , 289 m.a.s.l. N = 312 migratory birds), a small volcanic island situated approximately 170 km away from the African coast (27°37′ N, 13°20′ W figure 1een). To increase our sample size, we also visited the nearby islands of Montaña Clara (2.7 km 2 , 256 m.a.s.l. N = 30) and Roque del Este (0.06 km 2 , 84 m.a.s.l. N = 66), which are two smaller islands that together with Alegranza make up the entire breeding area of Eleonora's falcon on the Canary Islands. Seeds were recovered from birds in migratory flight that had been hunted by Eleonora's falcons and stored around their nests. We removed the digestive tract of the stored prey birds ter plaatse and then left the corpses where they were found for later consumption by the falcons. The digestive tracts were dissected, and their contents were washed out and then inspected under a stereoscope. Recovered seeds were carefully cleaned and dried, and then stored in absorbent paper at 4°C until further processing.

(c) Falcon movements

To ensure that migratory birds were hunted while in migratory flight, we identified the hunting areas of Eleonora's falcons by tracking seven different individuals with GPS trackers [23]. We tagged six adult Eleonora's falcons with solar-powered GPS trackers (www.UvA-BiTS.nl) during the breeding season of 2012 (three males and three females), and we tagged an additional falcon (female) in 2013. Four out of the six falcons tagged in 2012 returned from their wintering quarters in Madagascar in 2013 therefore, we recorded movement data from five falcons in 2013. Each geographical position was recorded at intervals ranging from 3 to 60 s with a precision of 3–15 m. These falcons leave the island to hunt rather than hunting on land. This is supported by repeated observations of falcons arriving from open sea with prey during the fieldwork and by the total absence of resident bird species from the falcons’ diet (almost exclusively composed of migratory birds, plus some marine bird species). To investigate where falcons were hunting, we calculated the direction and maximum distance of falcon's movements out of a 500 m buffer around the island (to exclude casual flights near the island perimeter). We also tested whether these movements were related to the wind regime by performing an one-way ANOVA using the maximum distance as the response variable and the direction quadrant from where the wind was blowing (NE, SE, SW and NW) as a fixed independent factor. Pairwise differences in maximum distance among the different wind regimes were tested by performing post hoc Wilcoxon tests with a progressive Bonferroni correction. The predictions were that (i) falcons hunt east from the island, from where bird prey are expected to pass if migrating along the African coast, and (ii) the maximum distance decreases when winds blow from an eastern component, as eastern winds drag migratory birds closer and thus falcons can hunt near the island (i.e. maximum distance under winds blowing from NE/SE < SW/NW). Statistical analyses were performed in R [24].

(d) Seed identification

(i) DNA barcoding

We extracted DNA from the endocarp and embryo using the DNeasy Plant Kit (Qiagen, Hilden, Germany). Because a DNA barcoding protocol for plants is not fully established, we chose two commonly used DNA markers, the matK gen en de rbcL gene (subunit b rbcLb), according to the CBOL Plant Working Group [25] and recent work on the efficacy of these two markers in identifying plant species [26,27]. For DNA amplification by PCR, we used pairs of primers that provided the best discriminatory power in the barcoding analyses from Yu et al. [27] for matK (forward: 5′-CCCRTYCATCTGGAAATCTTGGTTC-3′ reverse: 5′-GCTRTRATAATGAGAAAGATTTCTGC-3′) and Dong et al. [26] for rbcLb (forward: 5′-AGACCTTTTTGAAGAAGGTTCTGT-3′ reverse: 5′- TCGGTCAGAGCAGGCATATGCCA-3′). The PCR mixture contained 1× PCR buffer, 2.5 mM MgCl2, 0.5 mM dNTPs, 5 µg BSA, 0.25 µM of each primer, 1 U of Taq polymerase and 5–50 ng of DNA template in a total volume of 20 µl. DNA was amplified using a PCR protocol consisting of 3 min at 94°C followed by 40 cycles of 30 s at 94°C, 40 s at 50°C for matK and 55°C for rbcLb, and 1 min at 72°C and a final extension of 10 min at 72°C. The PCR products were then sequenced in both forward and reverse directions using the B ig D ye v. 1.1 Terminator Cycle Sequencing Kit (Applied Biosystems, Inc.) and an automated DNA fragment analyser (ABI-3130xl Applied Biosystems, Inc.). Sequences (i.e. barcodes) were visually inspected and edited using the program S equencher v. 4.9 (Gene Codes Corporation) and matched against the GenBank database (NCBI) to identify taxa with similar DNA profiles.

Barcode amplification was 100% (6/6) and 66.6% (4/6) successful for the matK en rbcLb markers, respectively (see electronic supplementary material, table S1, for details). Nevertheless, we could not identify the different seeds to the species level, as the barcodes were either not 100% similar to published sequences (obtained from BLAST results in the GenBank) or matched more than one species (as with the Persicaria seeds).

(ii) Morphological identification

Because DNA barcoding did not identify the seeds to the species level, we also resorted to expert botanists and compared the collected seeds with seed image databanks (http://www.plantatlas.eu http://nt.ars-grin.gov/SeedsFruits/rptSeedsFruitsFam.cfm http://www.oardc.ohio-state.edu/seedid/search.asp). Seed morphology allowed us to further delimit the taxonomic level of some seeds (from family to genus level). In addition, morphological comparison of transported seeds with those of closely related plant species that occur in the Canary Islands (which could potentially match our identification) allowed us to exclude the possibility of taxa originating from nearby islands or the entire archipelago (according to a recent species inventory [28]).

(e) Seed viability

The set of intact Rubus seeds (N = 34, minus one used for the DNA barcoding) recovered from one migrating quail was used to test the viability of seeds retained in a bird gut for an undetermined amount of time. The low number of remaining seeds of different species (up to 4 note that at least one seed from each taxon was used for the DNA barcoding analysis) was not sufficient to obtain reliable estimations of viability. Seed viability was assessed using the tetrazolium chloride test, which detects respiration in living tissues of the seed embryo through a chemical reaction that produces a reddish stain. The efficacy of this test using Rubus seeds was shown by Wada & Reed [29]. Positive and negative controls (N = 20 for each) were performed by testing the viability of fresh and dead seeds, respectively. The latter consisted of fresh seeds heated to 100°C for 1 h. Seeds were soaked for 24 h in water, cut longitudinally through the midsection, treated with 1% 2,3,5-triphenyl-tetrazolium chloride for 24 h at room temperature and then treated with 85% lactic acid for 30 min [29,30]. Embryos were evaluated under a stereoscope. Embryos that were entirely stained red were considered viable, whereas those that remained entirely or partially white were considered non-viable.

3. Resultaten

On days when bird prey was found around falcon nests, winds were blowing from NE (figure 1een) and falcons travelled up to 58 km to an eastern quadrant off the island (mostly to the NE quadrant figure 1B). Eleonora's falcons foraged every day east from the island at open ocean (97% of movements towards east figure 2een), from where migratory birds are expected to appear. When wind was blowing from a western quadrant, they moved longer distances in search for prey when compared with eastern winds (figure 2B F2,71 = 3.601, P = 0.032 post hoc tests: PNE–SW = 0.049, PNE–NW = 0.013, PSW–NW = 0.901 SE direction is not compared because wind virtually never blew from SE during the study period). The contents of the digestive tracts (mostly gizzards and, when still intact, intestines) of 408 migrating birds belonging to 21 different species were analysed (figure 1C,NS). We found 45 intact seeds in the gizzards of five prey birds (1.2% of all prey birds). Common quail (Coturnix coturnix) was the species that transported seeds most often (three out of eight individuals, plus one individual that carried two fragments of legume loments), and did so in higher quantities (mean = 14 seeds, plus seed fragments table 1). Viability tests (tetrazolium testing) showed that 12% of the (apparently intact) Rubus seeds found in a common quail were still viable, compared with 70% of control seeds collected from fresh fruits (and 0% of negative controls). Two insectivorous species, the common redstart (Phoenicurus phoenicurus) and the European pied flycatcher (Ficedula hypoleuca), transported seeds of fleshy fruits (two Rhamnus species) at low frequency (one bird each out of 14 and 157 birds for the common redstart and the European pied flycatcher, respectively table 1).

Figure 2. Hunting movements of Eleonora's falcons. (een) Direction of movements out of Alegranza (hunting incursions) and respective kernel density estimate (represented by the density line 97% to an eastern direction). (B) Maximum distance reached in hunting incursions in relation to the wind direction (from where it was blowing). Different letters above boxplots indicate a statistically significant difference between wind regimes, and numbers inside boxes and/or above the median segments indicate the sample size (number of hunting incursions for each wind direction). The line within boxes indicates the median, the edges of the boxes the first (Q1) and third (Q3) quartiles, and the whiskers extend 1.5 times the interquartile range.

Table 1. Summary of the sampled digestive tracts of migratory birds hunted by Eleonora's falcons. The number of vectors is the number of birds transporting at least one seed in their gut.

Although the exact geographical origins of the seeds (belonging to four different families table 1 see DNA barcoding results in electronic supplementary material, table S1) are not known, none of the taxa occur on the closest main island (Lanzarote), and only one taxon (Rubus) occurs in Fuerteventura (80 km SW see map in figure 1een). Therefore, the nearest seed sources for most taxa are located either 170 km (in Morocco) or 230 km away (in Gran Canaria, west of Alegranza see distance matrix in electronic supplementary material, table S2). Gran Canaria was not a likely seed source because the bird migratory flux came from the NE and not from the west (figure 1een,C see Discussion). Further, one seed taxon (Persicaria sp.) does not occur on the Canary Islands thus, these seeds must have come from the African or European continents. Migratory birds might depart from the SW Iberian Peninsula or northern Morocco, and are blown during migratory flight by strong NE winds onto the Canary Islands (figure 1).

4. Discussie

We found that 1.2% of the sampled birds carried seeds while migrating. Although five out of 408 birds transporting seeds might seem circumstantial, it is important to consider that (i) we have found dispersed seeds during the two study years, and, (ii) although the proportion of birds transporting seeds is low, several billions of migratory birds migrate between Europe and Africa every year [31]. Consequently, our results show that migratory birds mediate regular seed dispersal, on the order of millions of seeds, over the ocean between Europe and Africa and into the Canary Islands. This study constitutes the first empirical evidence that such LDD is actually possible and quantifiable.

Alegranza is a dry volcanic island with a depauperate local flora (the typical landscape can be seen in figure 1C). All of the transported plant taxa do not occur on the island and some do not occur on nearby islands or the entire Canary Archipelago. Although propagules arrive in considerable quantities, environmental constraints such as limited water availability may prevent successful island colonization by many transported taxa. Therefore, our results also provide a direct example of how niche processes may function as post-dispersal filters regulating species establishment. This implies that studies inferring dispersal rates from colonization patterns alone are likely to greatly underestimate the frequency of long-distance transport of propagules. Our study shows that one out of every 80 migratory birds dispersing seeds is a feasible frequency to allow the study and quantification of seed LDD in the field. Despite post-dispersal environmental filters, future studies aiming at quantifying this phenomenon may use other sampling methods, such as sampling migrating birds that fly into lighthouses or are captured by human hunters along migratory routes. Nevertheless, identifying seed sources so that dispersal distances can be calculated will be crucial for the estimation of LDD kernels and its ecological consequences. Our particular study system might also be interesting for studying potential secondary dispersal by Eleonora's falcons [32], which might ingest and disperse the seeds carried by their prey. Secondary dispersal may only occur after prey consumption, and thus before the seeds are deposited by the primary vector (i.e. the migratory bird). Given that seeds survive and are retained in the falcons’ guts long enough, secondary dispersal may occur within and between islands, as well as between the Canary Islands and Africa. Note, however, that we used Eleonora's falcons as a tool to sample birds while in active migration. Most birds migrating to Africa are not hunted by falcons, and seed dispersal will occur after completion of migratory flights. Furthermore, birds completing their migratory flights will probably be more successful LDD vectors, because stopover and wintering habitats should be more suited than the studied volcanic island for the establishment of dispersed plants.

Because the transported plant taxa do not occur on Alegranza, ingested seeds could not have originated there. According to the wind patterns and the falcons’ hunting areas revealed by GPS tracking in our study, migrating birds must have been caught after several hundred kilometres of non-stop flight—at least 300 km if flying from a coastal location in Morocco situated NE from Alegranza or over 1000 km if arriving from the Iberian Peninsula. Regardless of where the birds are arriving from, our results show that birds are able to initiate and maintain flight with seeds in their guts, corroborating the hypothesis that birds can transport seeds while in migratory flight. Furthermore, 12% of the Rubus seeds transported by a common quail were still viable, and indeed ingested seeds have been shown to survive gut passage in this bird species [33]. Also, seeds ingested by redstarts and flycatchers, which have a complementary frugivorous diet during the migration season, were shown to survive gut passage [34]. The fact that seeds survive gut passage suggests that these bird species can effectively disperse seeds and mediate the colonization of remote areas. Although viability seems to be affected by LDD (it decreased from 70 to 12% in Rubus seeds), it further supports that migratory birds may be responsible for the colonization of some of the Canary Islands, as many bird-dispersed plants, such as Rubus en Rhamnus species, occur on islands such as Tenerife [35]. In many other areas of the globe, the dispersal syndromes (inferred from seed or fruit characteristics) of a considerable proportion of plant species are also compatible with bird-mediated colonization (e.g. [11,36,37]). In Krakatau, for example, between 12 and 32% of the flowering plant species that colonized the island (as by 1994) after the volcanic eruption (in 1983) have seeds adapted to ingestion by or attachment to birds [37]. Moreover, a wide array of propagules from different taxa, including cyanobacteria, lichens and plants, as well as land and aquatic invertebrates, are commonly found in either the faeces or body of vector birds (e.g. [18,19,21,38–40]). For many of these passively dispersed taxa, continental-scale dispersal mediated by birds is the only parsimonious explanation for their phylo- and biogeographic patterns, as inferred from studies on angiosperms [13,16], bryophytes [39,41], lichens [42], freshwater zooplankton [43,44] and marine snails [45]. This study constitutes a definitive proof of LDD as a biogeographic mechanism.

Quantifying LDD will allow estimating and calibrating the tail of dispersal kernels. Indeed, the LDD frequency reported here (1.2%) is within the ranges reported in a recent modelling study [10], suggesting that up to 3.5% of the propagules ingested by migratory waterbirds can be effectively dispersed over more than 100 km. The shape of these kernel tails might depend on the migratory strategy and body size of vector birds and on the geographical configuration of habitat patches used by migratory birds en route [10,46]. While migration over continental land by birds using a stepping-stone strategy might generate more continuous, fat-tailed kernels, migration over ocean or inhospitable land, as well as non-stop migrations, might generate disjunct kernels. The shape of kernel tails will ultimately contribute to explaining and predicting biogeographic patterns. For example, it might aid in resolving Reid's paradox, which, based on observed range expansion rates, predicts a higher dispersal potential than that estimated from dispersal kernels [47]. Further, incorporating LDD estimates in species distribution models will help make more realistic predictions of future species distributions.

We conclude that both omnivorous and frugivorous migratory birds can disperse seeds over hundreds of kilometres. Considering the broad distribution and high abundance of migratory birds, their LDD services can be translated into large amounts of propagules of different species travelling each year over large spatial scales, including dispersal to islands and between continents. Despite the existence of environmental filters that can hamper the establishment of long-distance dispersers, it is worth noting that recruitment probabilities can significantly increase after arrival through directed local-scale dispersal to suitable microhabitats [48]. Our results together with this post-arrival establishment mechanism show that LDD can generate a constant propagule pressure capable of promoting and accelerating the colonization of different biogeographic regions. Depending on the LDD effectiveness, migratory birds can also promote gene flow among populations distributed along bird migration routes [43,44]. In the presence of rapid global change, LDD will allow species to rapidly reach suitable habitat patches and respond to changing environmental conditions, thus facilitating the persistence of many taxa under habitat fragmentation [9,49]. Overall, understanding and quantifying LDD by migratory birds will be necessary to estimate the potential for range adjustment in many species, including invasive species and pathogens, that are capable of exploiting these LDD vectors.

Ethics

Research permits were granted by the Spanish regional administration Consejeria de Medio Ambiente, Caza y Patrimonio, Cabildo de Lanzarote (permits no. ES-000844/2012 and ES-000642/2013).

Data accessibility

All relevant data are contained within the manuscript and the electronic supplementary material.